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随着人们生活水平的提高和工农业的迅速发展，全球氮氧化物排放量大幅增加，大气氮氧化物浓度日益攀升[1]。大气氮氧化物已成为一类典型的污染物[2–3]。He等[4]对北京城郊空气监测发现其氮氧化物浓度高达100～200 nL/L；Zou等[5]在广州城郊监测的氮氧化物浓度为22～76 nL/L；Xiang等[6]在成都郊区监测的氮氧化物浓度为50～119 nL/L。众所周知，大气中的氮氧化物主要由二氧化氮 (NO2) 和一氧化氮 (NO) 组成。NO2的比例较高，且对生物的毒性较大。目前，关于大气氮氧化物环境效应的研究主要集中于与NO2相关的研究[7–9]。而作为氮氧化物主要成分之一的NO，因其广泛参与了植物生长发育的调控过程[10]，以往对它的研究主要着重其信号调控机制，而对大气NO浓度变化的环境生物效应的研究则几乎属于空白。
实际上，NO作为一种广泛参与植物体各种生理活动的重要信号分子，如调控组织器官的发育[11–12]及养分吸收利用[13]等，其在大气中的浓度变化很可能对植物的生长产生较大影响。至今，已有许多研究证明适量提高植物体内NO浓度对植物生长有益，如水培番茄培养液中添加100或300 μmol/L的NO供体能显著增加盐胁迫下番茄的根长与叶片中的叶绿素含量[10]；1 mmol/L NO供体能显著提高黄瓜的耐寒性[14]；NO供体浓度为50 μmol/L能降低镉对水稻的胁迫[15]。然而，用于上述研究的NO均来源于NO的化学试剂型供体 (如硝普钠SNP、二醇二氮烯翁NONOate等)。这些NO供体均作用于植物的根系，且其浓度受其释放动力学及环境条件等多方面因素的影响[16]，因而无法利用化学型供体的研究结果来直接推测不同浓度气态NO对植物的影响。因此，若想了解大气NO浓度变化对植物生长及品质的影响，迫切需要开展以气态NO为供体的研究。此外，本课题组以往研究已证实200 nL/L的NO气体对菠菜的生长具有一定促进作用[17]，具备一定的农业应用前景。但植物对更低浓度或更高浓度NO气体的生长响应特征尚未明确。因此，研究不同浓度NO气体对植物生长的影响，无论是生态还是农业生产角度，均具有十分重要的意义。综上，本文将以常见且典型的蔬菜—小白菜为研究对象，采用密闭体系内土培的种植方式，开展不同NO气施浓度 (100、200和400 nL/L) 对其生长、营养及抗氧化品质的影响，以期为污染生态和农业生产提供一定的理论依据。
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供试土壤取自浙江杭州近郊区菜园表层土壤 (0—40 cm)。土壤pH、电导率、阳离子交换率、铵态氮和硝态氮按鲍士旦[18]的方法测定。土壤基本理化性质如下：pH 7.2、电导率0.70 mS/cm、铵态氮2.50 mg/kg、硝态氮13.4 mg/kg、阳离子交换率7.90 cmol/kg。盆栽作物为小白菜 (Brassica chinensis L., 上海青)。
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相同大小的小白菜种子经0.1% 过氧化氢表面消毒20 min后，用蒸馏水冲洗，于室温下浸泡过夜。随后，转移至土壤中培养至发芽。幼苗长至双叶龄 (大约播种后20 d) 后间苗，保留长势一致的幼苗，每盆4株。随后参考Du等[19]的方法对密闭体系注射经氮气稀释的NO气体，使处理体系内NO终浓度分别为0、100、200和400 nL/L。经测定，注射气体3 h后，NO含量约为初始的80%～90%；12 h后，NO含量约为初始的60%～70%。因此，本试验于每日清晨换气，并更新NO气体。培养期间密闭体系内CO2浓度按于承艳等[20]的方法维持于 (350 ± 30) μL/L左右。培养过程中通过补充去离子水保持土壤含水量于60%左右。移栽约2个月后收获，拍照后称重并测下述指标。
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硝酸盐含量的测定参考李合生[21]的方法，即选取小白菜地上部样品加入蒸馏水后沸水加热30 min，取部分提取液与5%水杨酸−浓硫酸 (w/v) 溶液充分混匀。室温放置20 min后，加入NaOH溶液。待冷却至室温后，于410 nm波长下测定吸光度。可溶性糖含量用硫酸−蒽酮比色法测定[22]。可溶性蛋白含量按考马斯亮蓝法测定[23]。总酚含量参考Jin等[24]方法，采用福林酚比色法测定。总黄酮参考Dewanto等[25]的方法用95%乙醇 (v/v) 提取后加入30%乙醇溶液和5%NaNO2溶液。5 min后加入10%Al(NO3)3溶液，静置5 min。随后加入1 mol/L NaOH，充分反应后于510 nm下比色测定。抗坏血酸含量按Gupta和Prakash[26]的方法，用2, 6-二氯苯酚−靛酚钠盐滴定法测定。
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本研究所有生理生化指标测定均重复3次。所得数据和图表用Excel和Kyplot软件处理。
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如图1所示，外施NO气体显著促进了小白菜地上部的生长。与对照相比，NO处理下的小白菜的生物量明显增加，其中以100 nL/L NO处理下小白菜个体增加最为明显。就数值而言，100、200和400 nL/L NO处理下的小白菜鲜重分别比对照增加了64%、42%和10% (图1)，说明外源气施NO可促施小白菜生物量的提高。但随着NO处理浓度的增加，其促进生长的效果逐渐下降，400 nL/L NO处理下植物的鲜重与对照无显著差异。与鲜重类似，NO气体处理也促进了植物干物质的积累。其中，NO处理浓度为100 nL/L时，小白菜干重增加幅度最高，比对照增加了88%。随着NO处理浓度的增加，虽然NO对干重的促进效果逐渐下降，但与对照相比200和400 nL/L NO处理下小白菜的干重仍然分别增加了61%和49%。因此，外源施加低浓度气体NO (100～400 nL/L) 能够显著提高小白菜的生物量，并以100 nL/L时的促进效果最佳。
图 1 不同外源NO气体浓度对小白菜生长的影响
Figure 1. Effects of different exogenous NO gas levels on the growth of pakchoi
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人体摄入的硝酸盐可被还原为亚硝酸盐，对人体健康构成威胁[27]。由于人体摄入的硝酸盐有72%～94%来自于蔬菜[28]，因而蔬菜中的硝酸盐含量备受关注，并成为蔬菜营养品质的重要指标之一。本研究中，随着外源气体NO处理浓度的增加，小白菜叶片和叶柄中的硝酸盐含量均有大幅度下降。其中，100、200和400 nL/L NO处理下叶片硝酸盐含量分别比对照减少了59%、76%和94%，在叶柄中则分别下降了26%、25%和67% (图2)。上述结果表明，外源NO气体的施加能够显著降低小白菜体内的硝酸盐含量，并在本研究设置的NO处理浓度内呈浓度−剂量效应。
图 2 不同外源NO气体浓度对小白菜硝酸盐含量的影响
Figure 2. Effects of different exogenous NO gas levels on the nitrate concentrations of pakchoi
可溶性糖含量与蔬菜的口感及营养直接相关，也是一个重要的品质指标。与对照相比，100、200和400 nL/L NO气体处理的小白菜叶片可溶性糖含量分别是对照的3.1、2.2和2.3倍 (图3A)。外源气体NO也增加了小白菜叶柄中的可溶性糖含量，使其可溶性糖含量提高了210%、170%和120% (图3B)。总体而言，施加100 nL/L NO时其含量的增幅最大。随着处理浓度的提高，NO气体对可溶性糖含量的促进效果逐渐降低。200 nL/L与400 nL/L处理时的效果无显著性差异。上述结果表明，外源施加NO气体有利于小白菜叶片和叶柄中可溶性糖含量的积累，并以100 nL/L时的促进效果最佳。
图 3 不同外源NO气体浓度对小白菜可溶性糖含量的影响
Figure 3. Effects of different exogenous NO gas levels on the soluble sugar concentrations of pakchoi
蛋白质含量也是衡量蔬菜营养品质的重要指标。与对照相比，100 nL/L NO气体处理下小白菜叶片中可溶性蛋白含量增加了78%。随着处理浓度的进一步提高，200和400 nL/L NO处理下小白菜叶片中可溶性蛋白含量分别增加了70%和67% (图4A)。以上结果表明，外源NO气体的施加对叶片可溶性蛋白含量均有促进作用，且3个浓度处理对该指标的促进效果无显著差异。NO气体处理对叶柄中的可溶性蛋白含量影响与叶片类似，施加100、200和400 nL/L NO气体分别使其增加了23%、22%和23% (图4B)。与叶柄的数值相比，外源施加NO气体促进叶片可溶性蛋白积累的幅度更大。
图 4 不同外源NO气体浓度对小白菜可溶性蛋白含量的影响
Figure 4. Effects of different exogenous NO gas levels on the soluble protein concentrations of pakchoi
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蔬菜中的抗氧化物含量也是评价其品质的重要指标。由于总酚含有多羟基结构，能够起到清除自由基的作用[29]，因而其含量是植物抗氧化品质参考标准之一。与对照相比，施加100、200和400 nL/L NO气体使小白菜叶片总酚含量分别增加了8%、26%和19% (图5A)，说明外源NO气体的施加对叶片总酚含量有促进作用。100 nL/L NO处理浓度对小白菜叶柄中总酚含量无明显影响，但当NO浓度增至200 nL/L和400 nL/L时，叶柄中总酚含量显著提高了79%和61% (图5B)。这表明外源NO气体能够促进小白菜叶片和叶柄中总酚含量的积累，并以200 nL/L时的促进效果最佳。
图 5 不同外源NO气体浓度对小白菜总酚含量的影响
Figure 5. Effects of different exogenous NO gas levels on the total phenol concentrations of pakchoi
总黄酮能够减少自由基形成[30]，也是一个重要的抗氧化品质指标。与对照相比，施加100、200和400 nL/L NO气体使小白菜叶片总黄酮含量分别增加了13%、46%和32% (图6A)，这说明NO气体对叶片中总黄酮含量的促进效果先上升后降低。同时施加100、200和400 nL/L NO气体处理使叶柄中总黄酮含量分别增加了29%、64%和57% (图6B)，其中200和400nL/L的处理效果间无显著差异。这表明外源NO气体能够促进叶片和叶柄中总黄酮的积累，其中施加200 nL/L左右的NO时其含量的增加最为显著。
图 6 不同外源NO气体浓度对小白菜总黄酮含量的影响
Figure 6. Effects of different exogenous NO gas levels on the total flavonoids concentrations of pakchoi
抗坏血酸又称维生素C，是人体必需的主要维生素之一[31]。与对照相比，施加100、200和400 nL/L NO气体使小白菜叶片抗坏血酸含量分别增加了22%、14%和15% (图7A)。上述结果表明，外源NO气体的施加对叶片抗坏血酸有显著促进作用，但3个浓度处理对叶片抗坏血酸含量的促进效果无显著差异。此外，100、200和400 nL/L NO气体也使叶柄中抗坏血酸含量分别增加了43%、60%和180%(图7B)。这表明，外源施加NO气体有利于小白菜叶片和叶柄中抗坏血酸含量的积累。
图 7 不同外源NO气体浓度对小白菜抗坏血酸含量的影响
Figure 7. Effects of different exogenous NO gas levels on the ascorbate concentrations of pakchoi
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与其它化学型NO供体的研究结果类似[32–33]，外源NO气体的施加也会显著改变小白菜的生长。本研究发现气态NO可使小白菜鲜重及干重均有一定程度的增加 (图1)，说明100～400 nL/L的NO浓度有利于植物的生长。考虑到目前大气中NO尚低于本研究设置的浓度[4–6]，因而就植物生理生态角度而言，近几十年内大气NO浓度的持续增加有利于小白菜的生长。就农业生产角度而言，随着近年来蔬菜大棚的普及，外源施加NO气体对增加小白菜生物量具有一定的应用前景。汽车尾气NO的浓度通常为0.5～1.0 × 106 nL/L[34]；农用车发动机NO排放量为0.39～0.43 × 106 nL/L[35]。由此可见，本研究设置的NO浓度低于发动机的日常排放量。然而，大棚中气施NO的农业行为是否存在潜在的环境风险仍应在今后的研究中进行评估。另一方面，许多基于NO化学试剂型供体的研究曾指出NO的植物生理效应呈多样性，与其浓度直接相关[16]。如供试植物为黄瓜时，适宜的SNP处理浓度为100 μmol/L[36]；而当供试植株为番茄时，SNP的适宜浓度为10 μmol/L[37]。因此，虽然100 nL/L NO对小白菜生长的促进效果较佳 (图1)，但鉴于不同植物品种间不同的生理结构和特性，其它植物气施NO的适宜浓度也可能存在差异。因此，今后可进一步研究外源NO气体的施加对不同植物影响的差异性。
本研究中，外源NO气体的施加有效降低了小白菜体内的硝酸盐含量 (图2)。本课题组先前的研究也已证实低浓度NO供体SNP可促进硝酸盐代谢关键限速酶——硝酸还原酶 (nitrate reductase，NR) 的活性[38]。因此，本研究中气施NO处理也可能通过提高NR活性从而减少植物体内硝酸盐的积累。参考SNP处理小白菜NR的研究结果 (SNP处理浓度升至60 μmol/L后抑制NR活性)[38]，而本研究中小白菜体内的硝酸盐含量与NO处理浓度仍呈剂量−效应关系 (图2)，说明NO气施浓度400 nL/L可能尚未超出促进NR活性的范围。此外，也有研究指出NO对NR的影响与供氮水平相关[39]，即低氮和高氮条件下NO对植物NR活性的影响呈相反的作用。本研究的供试土壤未经施肥处理，这也可能是400 nL/L NO气施浓度持续降低小白菜体内硝酸盐含量的重要原因。另外，本研究中100 nL/L NO处理也使小白菜可溶性糖与可溶性蛋白含量显著增加 (图3)。这表明气施NO在促进小白菜生长的同时，还提高了小白菜的营养品质，这可能与NO促进碳、氮同化有关[40–41]。此外，本研究中气态NO对小白菜的抗氧化物质均有一定程度的促进 (图4～图7)。就总酚和总黄酮而言，100 nL/L的气态NO对小白菜叶片中的总酚、总黄酮含量的提升效果已达显著水平，随着处理浓度的提高其促进作用先升后降，该变化趋势与化学型NO供体研究类似[42–43]。并以施加200 nL/L的气态NO对小白菜叶片和叶柄的总酚和总黄酮含量提升效果最佳。就抗坏血酸而言，100 nL/L气态NO对叶片抗坏血酸含量的促进效果最佳，而叶柄中的抗坏血酸含量呈浓度−剂量效应 (400 nL/L NO处理效果最佳)。有报道指出，SNP对植物叶片抗坏血酸酶学系统活性的影响表现为先促进 (0～400 μmol/L) 后抑制 (400～1000 μmol/L)的趋势，而其在叶柄中则表现为持续被诱导[44]，这可能是叶柄中抗坏血酸含量持续升高的可能原因之一。综合上述3个抗氧化物含量指标，200 nL/L外源NO气体是提高小白菜抗氧化品质的较佳施加浓度。同时，我们也应注意，由于不同植物的生理特性差异，外源NO气体对其它作物体内抗氧化物质积累的程度可能存在一定差异。
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外源气施0～400 nL/L浓度的NO均能显著促进小白菜的生长并提高其品质。其中，NO气施浓度为100 nL/L时，NO对小白菜生物量、可溶性糖以及可溶性蛋白含量提高效果最佳；而较高浓度的NO对小白菜硝酸盐的降低和对总酚、总黄酮和抗坏血酸含量的提升效果较佳。因此，可根据不同需求，选择不同施加浓度进行大棚内小白菜的种植，以提高小白菜的产量和食用价值。值得注意的是，本研究仅采用模拟大棚，不能完全代表实际大棚的种植条件，因此建议今后进一步开展大棚试验。
NO浓度对小白菜生长和品质的影响
Effects of application of NO on plant growth and quality of pakchoi(Brassica chinensis L.)
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摘要:
【目的】研究不同浓度NO气体对小白菜生物量、营养及抗氧化品质的影响，以期为大气NO污染的植物生态响应研究及农业生产提供理论依据。 【方法】以小白菜为研究对象，采用密闭体系内土培的种植方式，研究浓度 (0、100、200和400 nL/L) 外源NO气施对小白菜生物量以及营养品质 (硝酸盐、可溶性糖和可溶性蛋白) 和抗氧化品质 (总酚、总黄酮和抗坏血酸) 的影响。 【结果】1) 100、200和400 nL/L外源NO气体处理下，小白菜鲜重分别比对照增加了64%、42%和10%；干重增加了88%、61%和49%，以施加NO 100 nL/L最有利于的小白菜生长。2) 与不施加NO对照相比，施加外源NO气体100、200和400 nL/L使小白菜叶片硝酸盐含量分别减少了59%、76%和94%。NO气体也有利于小白菜可溶性糖以及可溶性蛋白含量的积累，并以100 nL/L时的促进效果最佳。3) 与对照相比，100、200和400 nL/L外源NO气体均促进了小白菜体内总酚、总黄酮及抗坏血酸的含量。 【结论】适量外源NO气体对小白菜的生物量及品质均有一定的促进效果。综合来看，在蔬菜大棚生产中，施加NO 100 nL/L提高小白菜生长和品质的效果最好。 Abstract:【Objectives】Effect of different concentrations of nitric oxide (NO) on biomass, nutritional and antioxidant quality of pakchoi were studied to provide a theoretical basis for atmospheric NO-associated plant ecological responses and agricultural production. 【Methods】A pot experiment was conducted using pakchoi (Brassica chinensis L.) as tested material in a closed growth chambers. The exogenous NO was applied in rate of 0 (control), 100, 200, and 400 nL/L in each chamber. The plant biomass was weighed, and the contents of nitrate, soluble sugar and soluble protein were determined, and the total phenolics, total flavonoids and ascorbic acid were analyzed. 【Results】Compared with the no NO addition control, the application of 100, 200, and 400 nL/L exogenous NO caused considerable increases by 64%, 42% and 10% respectively in fresh weight and by 88, 61 and 49% respectively in dry weight of pakchoi. The best NO concentration was 100 nL/L. Compared with the control, 100 nL/L, 200 nL/L, and 400 nL/L gaseous NO decreased the nitrate concentrations in pakchoi by 59%, 76%, and 94%, respectively. The NO treatments also induced accumulation of soluble sugar and protein in pakchoi, and the most effective concentration for this effect was 100 nL/L. The exogenous gaseous NO application also significantly elevated the levels of several antioxidant compounds including total phenols, flavonoids, and ascorbate. 【Conclusions】Atmospheric application of trace amount of gaseous nitric oxide could be an effective strategy for improving both biomass production and quality of pakchoi. In general, NO 100 nL/L has the best effect on the growth and quality of pakchoi in greenhouse production. -
Key words:
- nitric oxide /
- pakchoi /
- biomass /
- nutritional quality /
- antioxidant quality
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图 1 不同外源NO气体浓度对小白菜生长的影响
Figure 1. Effects of different exogenous NO gas levels on the growth of pakchoi
图 2 不同外源NO气体浓度对小白菜硝酸盐含量的影响
Figure 2. Effects of different exogenous NO gas levels on the nitrate concentrations of pakchoi
图 3 不同外源NO气体浓度对小白菜可溶性糖含量的影响
Figure 3. Effects of different exogenous NO gas levels on the soluble sugar concentrations of pakchoi
图 4 不同外源NO气体浓度对小白菜可溶性蛋白含量的影响
Figure 4. Effects of different exogenous NO gas levels on the soluble protein concentrations of pakchoi
图 5 不同外源NO气体浓度对小白菜总酚含量的影响
Figure 5. Effects of different exogenous NO gas levels on the total phenol concentrations of pakchoi
图 6 不同外源NO气体浓度对小白菜总黄酮含量的影响
Figure 6. Effects of different exogenous NO gas levels on the total flavonoids concentrations of pakchoi
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