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机理Ⅰ植物铁营养的吸收、转运及信号调控机制的研究进展

张林琳 刘星星 祝亚昕 金崇伟

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机理Ⅰ植物铁营养的吸收、转运及信号调控机制的研究进展

    作者简介: 张林琳 E-mail:zll19960812@zju.edu.cn;
    通讯作者: 金崇伟, E-mail:jincw@zju.edu.cn
  • 基金项目: 国家重点研发项目 (2016YFD0200103);浙江省自然科学基金 (LZ21D010001)

Research progresses on iron uptake, translocation and their signaling pathways in strategy I plants

    Corresponding author: JIN Chong-wei, E-mail:jincw@zju.edu.cn
  • 摘要: 铁是植物正常生长发育必需的微量元素之一。在通气性良好的碱性或石灰性土壤中,常常因铁有效性低而难以满足植物生长发育所需,缺铁已成为继缺氮和缺磷之后农业生产所面临的又一重要的营养障碍因子。与机理Ⅱ植物相比,机理Ⅰ植物更易缺铁。而全面了解机理Ⅰ植物的铁吸收及利用机制是分子育种改良此类作物铁营养的重要基础。基于国内外的相关研究进展,从机理Ⅰ植物的根际铁活化、根系铁吸收、木质部和韧皮部中的铁运输、以及胞外和胞内铁的再利用等几方面进行综述;在此基础上,从bHLH和MYB转录因子调控网络、蛋白的泛素化修饰、以及小分子化学信号调控途径等几方面重点阐述机理Ⅰ植物铁营养吸收、转运及稳态平衡过程的调控机制;同时,对研究中存在的部分问题及未来研究方向进行简要的讨论分析。
  • 图 1  机理Ⅰ植物铁根际活化及根系吸收机制

    Figure 1.  Mechanism of rhizosphere activation, root uptake of iron in strategy Ⅰ plants

    图 2  机理Ⅰ植物木质部及韧皮部的铁运输

    Figure 2.  Fe transport in xylem and phloem in strategy Ⅰ plants

    图 3  机理Ⅰ植物铁营养调控网络

    Figure 3.  Regulatory network of iron in strategyⅠplants

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出版历程
  • 收稿日期:  2020-05-09

机理Ⅰ植物铁营养的吸收、转运及信号调控机制的研究进展

  • 基金项目: 国家重点研发项目 (2016YFD0200103);浙江省自然科学基金 (LZ21D010001)
  • 摘要: 铁是植物正常生长发育必需的微量元素之一。在通气性良好的碱性或石灰性土壤中,常常因铁有效性低而难以满足植物生长发育所需,缺铁已成为继缺氮和缺磷之后农业生产所面临的又一重要的营养障碍因子。与机理Ⅱ植物相比,机理Ⅰ植物更易缺铁。而全面了解机理Ⅰ植物的铁吸收及利用机制是分子育种改良此类作物铁营养的重要基础。基于国内外的相关研究进展,从机理Ⅰ植物的根际铁活化、根系铁吸收、木质部和韧皮部中的铁运输、以及胞外和胞内铁的再利用等几方面进行综述;在此基础上,从bHLH和MYB转录因子调控网络、蛋白的泛素化修饰、以及小分子化学信号调控途径等几方面重点阐述机理Ⅰ植物铁营养吸收、转运及稳态平衡过程的调控机制;同时,对研究中存在的部分问题及未来研究方向进行简要的讨论分析。

    English Abstract

    • 铁是植物需求量最大的微量元素,广泛参与植物的叶绿素合成、光合、呼吸及电子传递等重要过程,因此它在植物生长发育中的作用不可或缺[1-2]。虽然铁在地壳中含量丰富,但在通气性良好的碱性或石灰性土壤中主要以植物难以直接利用的氧化物或氢氧化物形态存在,这严重限制了植物的正常生长发育[2]。据统计,全球约有40%的耕地存在潜在性缺铁的问题,因此缺铁已成为继缺氮和缺磷之后农业生产所面临的又一重要的营养障碍因子[2]。植物源食品是人体铁摄入的主要来源,因此作物的铁营养水平直接影响人体健康。调查显示,全球大约30%的人口患缺铁性贫血症,而我国约有14.9%的男性和21.2%的女性患缺铁性贫血[3]。选育耐缺铁作物品种或通过生物技术手段培育高效铁吸收及利用品种是改良作物铁营养和改善人体铁营养的重要措施,而明确植物铁吸收和利用的生理及分子机制是推进上述措施的重要基础。Römheld和 Marschner在总结大量植物耐缺铁相关研究工作的基础上,将植物铁吸收机制划分为双子叶和非禾本科单子叶植物所共有的以高价铁还原和二价铁吸收为特征的机理Ⅰ;以及禾本科植物特有的以分泌高铁载体来提升根际铁有效性的机理Ⅱ[4]。然而在实际生产中,北方石灰质土壤上生长的大豆、花生、苹果等机理Ⅰ植物极易发生缺铁性黄化[5-7],而玉米、小麦等机理Ⅱ植物则不容易发生缺铁[5, 8],这说明与机理Ⅱ相比,机理Ⅰ植物更易发生缺铁症状。因此,深入探究机理Ⅰ植物的铁吸收及利用机制,对克服此类作物缺铁失绿症并强化作物铁营养,进而改善人体健康具有重要的意义。迄今,机理Ⅰ植物缺铁应答机理在模式植物拟南芥中研究较多,尤其是近年来利用该植物在铁营养的调控网络方面取得了许多重要的新进展。基于近年来机理Ⅰ植物特别是拟南芥铁营养研究的相关文献报道,系统综述此类植物铁营养的根际活化、根系吸收、体内转运及信号调控等方面的分子生理机制。

      • 机理Ⅰ植物通过活化根际的难溶性铁、诱导根系细胞的铁吸收系统、扩大根系的养分吸收面积几方面的协同作用改善根系对铁的吸收[9-11]

      • 在通气性良好的土壤中,铁主要以难溶的三价铁 (Fe3+) 氧化物或氢氧化物的形式存在,其有效性随着土壤溶液pH的降低显著增强,高度依赖于土壤溶液pH的改变[12]。通常,机理I植物在缺铁初期就能特异性地诱导根系H+-ATPase(AHA) 酶的活性,并通过分泌质子酸化根际土壤来增加铁的有效性[9]。迄今为止,未在机理Ⅱ植物中发现缺铁诱导质子分泌的现象,说明基于诱导质子分泌的根际铁活化是机理I植物特有的机制。植物中,AHA家族共12个成员,而缺铁诱导的质子分泌主要由AHA2主导。缺铁可以显著诱导拟南芥根系中AHA2的表达上调,而AHA2功能缺失的aha2突变体则因无法诱导根际酸化而表现出缺铁敏感表型[9]。AHA2是典型的p型质膜H+-APTase,在包括根毛在内的表皮细胞和皮层细胞中均有表达,其酶活性除了在转录和翻译水平受到调控外,还在翻译后水平受到调控。AHA2的C末端 Thr-947 位残基被磷酸化后可与14-3-3蛋白结合形成复合体,进而激活其酶活性[13];而蛋白激酶PKS5则通过磷酸化AHA2的Trp-931位残基,阻止其与14-3-3蛋白结合进而抑制H+-ATPas的活性[14]。因此,即使在正常供铁的条件下,pks5突变体也能发生剧烈根际酸化。有趣的是,近期一项研究发现,根系组织中的细胞色素b5还原酶 (CBR1) 通过催化不饱和脂肪酸尤其是18:2和18:3的合成,在H+-APTase的激活及其调控的根际酸化中发挥重要的作用[15-16]。由此可见,供铁不足时,植物通过多种途径提高H+-APTase活性,增加根际酸化介导的铁活化。

      • 除了分泌质子外,缺铁时机理Ⅰ植物也会主动向根际分泌小分子有机化合物来提高根际铁有效性,即根系分泌物,主要包括有机酸、酚类及黄素类化合物等[17-19]。这些根系分泌物中,低分子量有机酸具有特殊的重要性,例如柠檬酸、苹果酸和草酸等,它们主要通过螯合作用活化难溶性铁或酸化根际来促进铁的吸收[17]。除了螯合作用外,一部分小分子化合物也可以利用其还原性,将土壤中的三价铁还原为溶解度较高的二价铁来提高铁的有效性[20]。例如甜菜、蒺藜苜蓿等双子叶植物缺铁时,分泌的黄酮类物质具有较强的还原性[21-22]

        缺铁诱导分泌的小分子有机化合物,除了通过螯合或还原作用直接活化土壤中的难溶性铁外,其中酚类物质还能定向重构根际土壤微生物的微生物群落结构,来间接提高根际铁的有效性[23]。Jin等[23]发现缺铁红三叶草分泌的酚类化合物,一方面通过其抗菌功能抑制根际土壤中酚敏感微生物的生长繁殖;另一方面可作为碳源促进耐酚微生物的生长繁殖。这两方面的共同作用,可在根际定向形成能分泌高铁载体 (Siderophore) 的优势微生物群落[24]。而分泌的高铁载体可以通过螯合作用溶解根际土壤中的难溶性铁氧化物,并且其形成的螯合物也比常规铁源 EDTA- Fe更易被植物吸收利用[25]。因此,以根系分泌物为媒介的植物—微生物互作机制可能是提高根际铁有效性、改善植物铁营养的重要新机制。

        一般而言,植物增加根系分泌小分子有机化合物的同时,也需要在细胞内增加该类化合物的合成。然而,目前关于缺铁对根系分泌物合成的影响研究还相对较少,仅有少量关于香豆素 (一种酚类化合物) 合成的报道[26-27]。该研究指出F6′H1(Feruloyl coenzyme A 60-hydroxylase 1) 是缺铁诱导香豆素合成的关键酶[27]。缺铁可以诱导F6′H1表达上调,将木质素合成途径转向香豆素合成。而同样受缺铁诱导的F6′H1同源酶S8H(Scopoletin 8-Hydroxylase) 则被发现通过羟基化香豆素东莨菪内酯 (Scopoletin),生成可还原Fe3+的秦皮素 (Fraxetin, 7,8-dihydroxy-6-methoxycoumarin)[28]。合成后的香豆素进一步通过定位于侧根冠及根尖表皮细胞的ABC(ATP-binding cassette) 家族转运体ABCG37/PDR9(Pleiotropic Drug Resistance 9) 分泌到根际环境中[29]。这一过程还受到β-葡萄糖苷酶BGLU42活性的影响,如与野生型相比,缺铁诱导的酚类化合物在bglu42突变体根内积累更多,但分泌减少,推测BGLU42可能通过糖基化酚类化合物而影响其分泌[30]

      • 机理I植物需要将Fe3+及其螯合物还原为Fe2+后才能被有效吸收,因此这类植物的铁吸收系统由铁还原和铁转运两部分组成[10-11]。这一以高价铁还原为基础的铁吸收机制是机理I植物特有的。

      • 由于高铁还原酶介导的Fe3+还原过程是根系细胞质膜吸收铁的第一步,该过程被认为是限制根系铁吸收的关键步骤[10]。缺铁时,位于根尖表皮细胞质膜上的高铁还原酶活性显著提高,而突变体frd1的根系无法诱导高铁还原酶的表达,低铁时表现严重的缺铁黄化[31]。 Robinson等[10]利用同源基因克隆结合法在拟南芥中克隆出第一个编码高等植物高铁还原酶的基因,并将其命名为 AtFRO2(Ferric Reductase Oxidase 2)。进一步研究发现该基因编码的高铁还原酶属于细胞色素超家族成员,具有8个跨膜结构,并含有FAD辅因子及血红素结合位点,通过转移细胞质中的电子使细胞外的Fe3+还原为Fe2+[10]。AtFRO2在转录及翻译水平均受铁营养状态调控[32]。之后,其他机理Ⅰ植物的高铁还原酶基因相继被克隆,包括番茄LeFRO1、豌豆PsFRO1、黄瓜CsFRO1等,并且这些基因均与拟南芥AtFRO2具有较高相似度,说明高铁还原酶基因的遗传保守性较高[33-35]。有意思的是,一项对缺铁环境中拟南芥自然变异体根长差异的研究发现,FRO2非编码序列的变异显著改变该基因的表达水平,进而影响高铁还原酶活性,而这是导致根长变异的部分原因[36]。这提示自然变异的分子特征的研究可能在分子育种改良作物铁营养方面具有良好前景。

      • 根系细胞外的Fe3+及其螯合物被还原成Fe2+后,可通过根系细胞原生质膜上的二价铁高亲和力转运蛋白IRT1(Iron-Regulated Transporter 1) 转运进入根系细胞。Eide等[11]通过异源蛋白功能回补,从拟南芥中克隆了高等植物的第一个编码Fe2+转运蛋白的基因AtIRT1IRT1在拟南芥根系中受缺铁强烈诱导,其突变体irt1表现严重缺铁失绿甚至致死表型,证明IRT1对铁的吸收起到关键作用[37]。有意思的是,水稻虽然划分为机理II植物,但其根系细胞中也有OsIRT1转运蛋白,可以直接吸收Fe2+,这可能是水稻在淹水缺氧环境中进化而来[38-39]。IRT1具有8个跨膜结构,在核糖体合成后,通过N端的信号肽引导进入内质网,进而通过膜泡运输到达质膜[40]。而近期发现,作为一个在质膜发挥功能的跨膜蛋白,IRT1可出现在反面高尔基网/初级内体 (trans-Golgi network/earlyendosome, TGN/EE),但在磷脂酰肌醇结合蛋白 (a phosphatidylinositol-3-phosphate-binding protein) FYVE1的作用下进入向质膜的循环过程,并影响其向质膜外结构域的极性运输[41-42]。此外,维持IRT1蛋白的稳定表达及运输还需要分选连接蛋白SNX1(SORTING NEXIN 1) 的协助[43]。而作为植物高亲和力的铁转运蛋白,IRT1的快速降解对于植物适应多变的铁营养环境及调节胞内铁平衡具有重要意义。过量的IRT1可通过进入多囊泡结构/晚期内体 (multivesicularbodies/ late endosomes, MVBs/LEs) 以依赖液泡的方式降解[41]。除IRT1外,植物体内另一类金属转运蛋白家族的NRAMP1(Natural Resistance-associated Macrophage Protein 1) 也被发现参与铁的吸收[44]。但AtNRAMP1对缺铁的响应比IRT1迟缓,且对于铁的吸收能力有限。

      • 植物缺铁时还会发生显著的根系形态变化,主要表现为抑制主根伸长,但增加侧根的形成[45]。许多研究发现缺铁诱导的高铁还原酶主要位于植物的主根及侧根的亚根尖区域,因此缺铁诱导侧根数量增加理论上能够增加高铁还原酶的分布[46-47]。一些研究通过侧根数量和高铁还原酶活性关联分析,发现这两者之间呈显著正相关[48],这一结果支持了上述观点。鉴于高铁还原酶还原Fe3+或Fe3+螯合物而成的Fe2+是后续IRT1转运体跨膜转运的主要铁源,通过诱导侧根发育应有助于根系的铁吸收,最终有利于增强植物对低铁胁迫的适应能力。在低铁的生长介质中,Jin等[48]发现不同基因型番茄的侧根数量与叶绿素含量呈显著负相关,证明了缺铁诱导的侧根发育在植物适应缺铁胁迫中发挥重要的作用。

        诱导亚根尖区域的根毛发育是植物响应缺铁的另一典型特征,主要表现为根毛长度和数量均增加[49]。Vert等[37]发现,缺铁条件下,IRT1基因在根毛细胞中大量表达。因此,缺铁诱导的根毛发育在理论上有助于增加根系铁素营养的吸收面积。而大量研究表明,根毛的发育与根表pH震荡变化密切相关[50-51]。负责质子分泌的质膜H+-APTase参与了该过程,然而Schmidt等[9]基于AHA相关系列突变体的表型验证,发现缺铁诱导的根毛发育与在缺铁诱导根系质子分泌中起关键作用的AHA2无关,而与AHA7密切相关。

        图  1  机理Ⅰ植物铁根际活化及根系吸收机制

        Figure 1.  Mechanism of rhizosphere activation, root uptake of iron in strategy Ⅰ plants

      • 植物作为多细胞生物,长距离铁运输在维持各组织和各器官的铁营养平衡中起到十分重要的作用。植物根系吸收的铁主要通过木质部向上运输,并从木质部卸载至韧皮部,进而运输至各器官[52]

      • 植物根系吸收的铁依次经过根表皮细胞、皮层细胞、内皮层及中柱鞘进而进入木质部并向上运输。然而这一转运机制还未明确。AtFPN1/AtIREG1 (Arabidopsis ferroportin1/ iron regulated 1) 被认为可能负责铁向木质部转运,它是哺乳动物铁外排转运体的同源蛋白[53]。植物中FPN1主要分布于中柱原生质膜,功能缺失突变体fpn1在正常生长条件下也表现出缺铁黄化,推测其可能参与铁向木质部的转运。

        那么,铁进入木质部后如何运输呢?木质部由死细胞组成,因此铁在木质部的运输是被动的。由于Fe3+溶解性低、不易移动而游离的Fe2+易产生活性氧对细胞造成毒害,因此植物体内铁的转运必须以螯合物形式进行[52]。研究发现,缺铁显著增加木质部汁液中柠檬酸含量,并且柠檬酸与铁的比例呈正相关[54]。而理论上,木质部汁液呈弱酸性,也使得柠檬酸对三价铁亲和力较高并形成稳定的螯合物[55]。因此,普遍认为柠檬酸是木质部中铁转运的主要螯合剂。而番茄木质部汁液发现的铁-柠檬酸螯合物[56]也证明了这一观点。Durrett等[57-58]在拟南芥中发现FRD3 (Ferric Reductase Defective3) 是介导木质部导管周围薄壁细胞向木质部外排柠檬酸的转运体。FRD3是MATE (Multidrug And Toxin Efflux) 家族的成员,在功能缺失的frd3突变体中,木质部中的柠檬酸含量降低导致大量铁沉积在根系维管组织中,植株表现出严重的缺铁症状;而外源添加柠檬酸可使根系维管组织沉积的铁得到有效利用并缓解缺铁失绿[57]。这说明FRD3介导木质部的柠檬酸装载并且铁在木质部以Fe3+-柠檬酸螯合物的形式运输。最近在花生中的研究发现,根系中柱组织中柠檬酸转运体 AhFRDL1也参与铁从根系向地上部的转运[59]

        Fe3+-柠檬酸螯合物经木质部运输到地上部后,需要转运到植物组织的各个功能部位方能正常利用[52]。然而,到目前为止,植物细胞从木质部脉管系统中吸收铁的过程还不清楚。由于木质部向其周围细胞转运铁是一个质外体到共质体的转运过程,植物细胞从木质部脉管系统中吸收铁的过程可能类似于机理Ⅰ植物根系的还原性铁吸收机制,即铁以Fe3+-柠檬酸螯合物的形式从木质部中卸载,经高铁还原酶和二价铁转运蛋白运输至目标部位。目前研究认为FRO家族的FRO6可能参与这一还原过程[60]。FRO6主要定位于茎和叶片,无论供铁充足与否,地上部FRO6转录水平均较高。在烟草中过表达AtFRO6表现出铁还原酶活性提高及叶片缺铁耐受性增强,初步证明AtFRO6可调控叶片三价铁的还原[60]。目前关于木质部中还原的铁如何转运还没有相关研究,IRT家族中定位于质膜的IRT3主要在木质部及叶肉细胞表达,推测可能参与还原后的铁向叶肉细胞的运输[61]

      • 铁经由木质部从根系运输到地上部后,需首先卸载到韧皮部,再经韧皮部运输至各个器官[52]。而韧皮部由活细胞组成,因此铁在韧皮部的运输是主动的。尼克酰胺 (Nicotianamine, NA) 是一种在所有植物体内都能合成的非蛋白质类氨基酸,参与多种微量元素在植物体内的长距离运输[62-63]。早期研究发现番茄NA缺失突变体chloronerva不能正常终止缺铁响应,导致铁吸入量增加,但因缺少NA而无法利用沉积于韧皮部的铁,使植株仍表现出严重的缺铁症状。Ling等[64]通过侧翼标记确定番茄CHLN基因编码一个催化NA合成的合成酶蛋白。进一步研究发现,NA是在尼克酰胺合成酶 (Nicotianamine synthase, NAS) 的作用下由S-腺苷甲硫氨酸 (S-adenosyl methionine) 转化而来,能与铁形成稳定化合物[52]。拟南芥中,编码NAS的基因包括AtNAS1、AtNAS2、AtNAS3和AtNAS4,但只有AtNAS2和AtNAS4受缺铁诱导[65]。韧皮部内的中性pH环境确保了Fe2+-NA络合物的最佳稳定性,可以防止铁沉淀,并促进铁运输到需铁器官[66-67]。此外,NA与Fe2+的螯合作用有助于减少Fe2+介导的芬顿 (Fonton) 反应,从而避免韧皮部中自由基过量积累导致的氧化损伤[66]。上述发现表明NA是介导铁在韧皮部运输的关键化学载体。但目前,NA向韧皮部转运的机制仍未明确。

        而Fe2+-NA的跨膜运输则通过多个转运蛋白共同作用[68]。YSL(Yellow Stripe Like) 家族被证实参与拟南芥中Fe2+-NA的运输和分配。拟南芥YSL家族共有8个成员,其中,缺铁显著降低YSL1、YSL2、YSL3的表达[69-72]。YSL2介导细胞内的Fe2+-NA运输,在转录水平受铁的调控[72]。而YSL1及YSL3主要位于质膜,在叶片维管系统中表达,YSL1突变导致种子中的铁及NA显著减少而地上部NA积累;ysl1ysl3双突变体种子的铁含量与野生型相比显著降低,并且双突变体叶脉中铁明显积累但叶片总铁含量降低,而补充过量铁可缓解其缺铁黄化,以上结果表明YSL1和YSL3可能共同参与种子中的铁装载及铁经木质部运至地上部后由叶脉向叶片的转运[69-70, 73]

        除NA外,Kruger等[74]通过放射性同位素标记法向子叶喷施铁后,发现韧皮部汁液中收集到大量ITP-Fe3+结合态,进而认为铁转运蛋白ITP(Iron Transport Protein) 参与铁在韧皮部的运输。此外,OPT(Oligo Peptide Transport) 家族中的AtOPT3主要位于地上部,在韧皮部细胞质膜表达,受缺铁强烈诱导,是将运至地上部的铁向韧皮部装载的主要转运蛋白,其突变体opt3的韧皮部汁液中铁含量减少了50%,并表现出根系铁吸收相关基因的组成性表达[75-77]。尽管Zhai等[75]发现其在爪蟾卵母细胞表达可转运Fe2+,但其底物目前仍存争议。

        图  2  机理Ⅰ植物木质部及韧皮部的铁运输

        Figure 2.  Fe transport in xylem and phloem in strategy Ⅰ plants

      • 根系质外体铁再利用是植物耐缺铁机制的重要组成部分。供铁充足时,植物根系75%的铁以铁氧化物的形式在质外体沉积[78]。而植物铁营养不良特别是缺铁初期,这部分铁被重新利用以改善地上部铁营养。因此,植物根系质外体铁的含量及再利用质外体铁的能力成为影响植物耐缺铁性能的重要因素。Jin等[79]在红三叶草植物中发现,缺铁根系分泌的酚类化合物介导了根系质外体铁的再利用;而利用树脂吸附作用将分泌的酚类物质从生长介质中去除后,根系质外体铁无法得到有效利用,并阻碍了铁向地上部转移,进而加剧了地上部的缺铁黄化。酚类物质可能通过螯合及还原作用与固定于细胞壁上的铁反应并使其游离,进而被根系细胞吸收再利用[79]。近年来,一些小组围绕酚类物质的合成及分泌也展开系列研究,并且发现了前文已提及的F6′H1参与的香豆素合成及PDR9介导的分泌过程。

      • 液泡作为铁存储的场所也引起特别关注。在拟南芥中,定位在液泡膜上的AtVIT1 (Vacuolar Iron Transporter 1) 在铁从胞质向液泡的转运中起重要作用[79]。该基因作为酵母中液泡蛋白转运基因CCC1 (Ca2+-sensitive cross-complementer 1) 的同源基因,其编码的蛋白能够互补酵母ccc1突变体的表型[79]。拟南芥液泡膜上还有3个与VIT1具有高度同源性的 (Vacuolar Iron Transporter-Like1) 液泡铁转运体VTL1/2/5,但这3个基因在铁从胞质向液泡的转运中贡献尚不清楚[80]。此外,定位于液泡膜的FPN2 (Ferroportin 2) 也参与根系表皮细胞中铁向液泡的转运,这功能不同于同一家族中的FPN1转运体的作用[81]。储存在液泡中的铁,在缺铁的环境中或在植物需铁量较大的生长发育时期可为植物提供可利用的铁源,而这一过程依赖于从液泡向细胞质跨膜转运的转运体。AtNRAMP3与AtNRAMP4是两个定位于液泡膜的转运蛋白,介导铁离子从液泡向胞质的转运[82-83]。酵母互补实验表明这二者均能转运铁,而拟南芥nramp3nramp4双突变体在低铁时的铁总量较野生型植株无明显差异,但因无法利用液泡中存储的铁而表现缺铁失绿及生长受阻;此外AtNRAMP3AtNRAMP4在转录水平受到缺铁显著诱导,并且nramp3nramp4双突变体在种子萌发期有大量的铁存储在液泡内皮层中未被利用,并且表现出晚于野生型萌发的表型[82]。这些结果表明AtNRAMP3与AtNRAMP4介导的液泡铁再利用在植物耐缺铁和幼苗萌发中均发挥重要作用。

      • 植物的铁吸收、转运及稳态平衡在转录水平、翻译水平和翻译后修饰等不同层次均受到精准调控,以避免或减少缺铁和铁过量对植物生长发育造成的不利影响[84]。因此,许多转录因子和泛素连接酶在上述环节中起到至关重要的作用。此外,一些化学信号及近年发现的其他途径也在上述环节中起到不可忽视的作用。

      • 目前已知至少有16个bHLH转录因子形成错综复杂的调控网络紧密参与到机理Ⅰ植物铁稳态的调节[85]。基于fer番茄突变体,Ling[86]通过图位克隆法首次分离鉴定出第一个参与铁吸收调控的bHLH转录因子FER。FER功能缺失的fer番茄突变体不能诱导三价铁还原酶基因LeFRO1和二价铁转运蛋白基因LeIRT1的表达[86]FER基因主要定位于根系表皮细胞、外皮层细胞及成熟根毛区木质部和韧皮部之间的薄壁细胞,在转录及转录后水平均受铁有效性的调控[87]。随后,Colangelo等[88-90]在拟南芥中克隆到FER的同源基因AtbHLH29/FIT (FER-LIKE IRON-DEFICIENCY-INDUCED TRANSCRIPTION FACTOR),并证明该基因是负责调控FRO2IRT1表达的关键转录因子。

        近年来FIT的调控机制成为铁营养研究的重点。FIT在转录水平受缺铁诱导,并且在缺铁初期的诱导依赖于14-3-3蛋白GRF11 (GENERAL REGULATORY FACTOR11) 的作用;在翻译后水平,26S蛋白酶介导了FIT蛋白的降解[91-92]。一般而言,bHLH家族成员通过其C末端的HLH结构域与其他转录因子形成同源或异源二聚体的形式,特异性地与靶基因启动子结合进而调控靶基因的表达[93]。研究发现,缺铁时,FIT可与bHLH Ib亚族中 bHLH038、bHLH 039、bHLH 100和bHLH 101形成异源二聚体,并激活下游FRO2、IRT1等靶基因的表达[94-95]。而FIT的互作蛋白MED16则通过促进bHLH Ib/FIT二聚体与FIT途径调控的缺铁响应基因启动子的结合,进而促进其表达,并且MED25通过与MED16互作也辅助这一过程[96-97]。与FIT类似,bHLH039、bHLH100bHLH101也在转录水平受缺铁高度诱导,功能缺失的三突变体在缺铁条件下发生严重的叶片萎黄,补铁后也无法恢复吸收[98]。而最新发现bHLH Ⅳb亚族中的bHLH121位于FIT的上游,调控了系列植物缺铁响应[99-100]。缺铁可微弱诱导bHLH121[100]表达,bHLH121在整个植物体内均有表达,其表达不受Fe有效性的影响,但铁有效性影响bHLH121蛋白在根系中的定位,铁充足时其主要位于中柱,而缺铁时则在根表和皮层细胞表达[100]。Ⅳc家族中的bHLH105/ILR3(IAA-LEUCINE RESISTANT 3)、bHLH34、bHLH104和bHLH115均能与bHLH121互作并使bHLH121在核内积累[99]。并且bHLH121通过与它们形成异二聚体进而激活铁稳态调节机制中一系列的基因,如FITbHLH038bHLH039bHLH100bHLH101[99]。此外,bHLH121具有DNA结合活性,可以结合FITbHLH Ib亚族基因的启动子,在bHLH Ⅳc亚族转录因子bHLH104和bHLH115的共同作用下激活FIT的表达。由此可见,bHLH121位于Ⅳc亚族的下游,FIT的上游,在铁稳态调控网络中扮演多样性角色。与bHLH121同为bHLH Ⅳb亚族的bHLH11被发现可通过抑制FIT及其下游基因的表达,在转录水平负调节依赖于FIT的铁吸收机制,缺铁时,bHLH11表达受到显著抑制[101]。此外,bHLH Ⅳa亚族的bHLH18、bHLH19、bHLH20以及bHLH25在26S蛋白酶的作用下可与FIT结合并促进其降解,参与茉莉酸对植物缺铁响应的负调控[102]。除bHLH转录因子,FIT还受到其他转录因子及某些蛋白的调控。FIT与锌指结构转录因子ZAT12的互作抑制FIT的蛋白活性[103];而Lin等[104]利用酵母双杂交鉴定到FIT结合蛋白FBP (FIT‐binding protein),主要定位于中柱,通过与FIT的互作负调控中柱中FIT引起的缺铁响应基因表达,例如抑制FIT-bHLH38异源二聚体与NA合成酶基因启动子的结合,这揭示了一种新的FIT作用途径。最近一项研究发现FIT的活性还受到磷酸化途径的调控,并证明丝氨酸 (Ser) 及酪氨酸 (Tyr) 位点的磷酸化分别对应FIT的激活与失活[105]。综上可知,FIT能够与多个调控因子相互作用,并从多层面调控植物缺铁响应,可以作为整合环境信号调节机理I植物缺铁反应的枢纽。

        除了FIT在根系铁吸收中的调控作用外,维管中的铁运输还存在另外一套调控系统。Long等[106]通过表达图谱技术发现拟南芥 bHLH Ⅳb亚族中位于根系中柱鞘细胞的调控因子 POPEYE (PYE)/bHLH047在缺铁响应中发挥重要作用。染色质免疫共沉淀表明PYE可直接与NAS4FRO3ZIF1(ZINC-INDUCED FACILITATOR1) 启动子结合并抑制其表达。bHLH Ⅳc亚族的bHLH104、ILR3以及bHLH115均是PYE的同源 (POPEYE-like, PYEL) 蛋白[107-109]。缺铁时,bHLH Ⅳc亚族的ILR3及bHLH115可激活FITbHLH38/39/100/101的表达[107-108, 110]。共同敲除bHLH Ⅳc亚族的bHLH034、bHLH104以及ILR3将导致更不耐缺铁[110]。而bHLH104、ILR3可以直接结合到PYE的启动子继而调节缺铁响应,并且PYE与ILR3可抑制一组铁存储和运输相关的基因例如AtFER1、AtFER3、AtFER4、VTL2以及NAS4,而ILR3的转录抑制活性很可能是通过与PYE形成二聚体进而实现[106];此外,ILR3与PYE的复合物可能通过负反馈调节抑制PYE的表达[109]。ILR3还可与bHLH104或bHLH34形成异源二聚体;bHLH104可以与 bHLH115互作,或与同族的bHLH034轻微互作;以上过程均参与PYE的调控。由此可见,bHLH Ⅳc亚族的成员可能存在功能冗余,通过彼此交联共同对缺铁响应进行负调控。

      • MYB家族作为植物中最大的转录因子家族之一,也在植物铁营养调控中发挥了重要作用。Palmer等[65]通过全基因组测序,在缺铁诱导上调的近100个转录因子中,确定了MYB72与其同家族成员MYB10被诱导最多,二者存在功能冗余,对生长在碱性土壤中的植物耐缺铁具有重要作用。缺铁时,myb10myb72双突变体不能诱导NAS4的表达,因而发生严重缺铁失绿症状;而过表达NAS4可恢复myb10myb72表型,表明NAS4的表达受阻是该突变体不耐缺铁的主要原因,并且进一步发现MYB72及MYB10均存在可与NAS4启动子结合的位点[65]。以上结果说明,MYB72及MYB10通过直接控制NAS4的转录,在植物的韧皮部铁的运输中发挥重要作用。此外,Palmer等也发现NAS2的启动子也存在可与MYB72及MYB10结合的位点。有趣的是,缺铁诱导的香豆素合成也受到MYB72的调控,MYB72通过激活下游BGLU42影响香豆素的分泌,进而促进“植物-微生物”互作以提高根际铁有效性[30]。由此可见,MYB72在植物耐缺铁机制中具有多效作用。

        近年来,MYB转录因子与bHLH转录因子在植物耐缺铁机制中的交错关系逐渐浮出水面。研究显示MYB72受FIT及bHLH121的调控[95, 100]。而NAS4的表达不仅受到MYB的诱导,也受到PYE的负调控[106],提示MYB可能与PYE通过拮抗作用共同参与植物铁稳态的调控。

      • 除了转录水平的调控,近年许多研究均表明蛋白的泛素化过程也是植物铁稳态调控过程中的重要环节[41, 111-115]。Barbelon等[41]发现位于AtIRT1第Ⅲ和第Ⅳ跨膜结构域之间的第154和179位的赖氨酸,参与AtIRT1蛋白的单泛素化,经泛素化修饰的IRT1通过内吞作用到达反面高尔基网,并且可通过去泛素化返回质膜继续发挥作用。而这两个位点的替换将导致IRT1被固定于质膜,持续进行铁吸收而引发铁过量的危害。而Shin等[113]进一步发现泛素酶也参与IRT1的降解。突变体idf1对缺铁的耐受性增强,并确定IDF1(IRT1 DEGRADATION FACTOR 1) 的环状结构域通过参与单泛素化IRT1-Ub4的形成而促进IRT1降解,并且IDF1对IRT1的降解涉及内吞及泛素酶两个途径[113]。此外,idf1中还发现了IRT1-Ub 泛素化产物,表明还存在其他泛素连接酶参与IRT1的泛素化修饰,并且IDF1在细胞质及质膜均有定位,推测其可能通过动态模式以便于联合其他泛素酶一同参与IRT1的泛素化[113]。由此可见,IRT1可通过多个赖氨酸位点的单泛素化修饰进而向质膜循环或靶向液泡降解。

        除上述铁吸收的泛素化调控外,根系中柱鞘中还存在一个负向调控植物铁营养的调控因子—E3泛素连接酶BRUTUS (BTS)[111]。BTS部分功能缺失增加了植物对缺铁的耐性[111]。BTS含3个保守HHE (Hemerythrin) 结构域,一个CHY锌指结构域以及一个有E3泛素酶活性的环状结构域,HHE结构域能与铁结合并影响BTS蛋白稳定性[107, 114]。BTS主要通过其E3结构域与铁营养正向调控因子bHLH104、ILR3及bHLH115等bHLH Ⅳc亚族的PYEL蛋白结合,并以依赖26S蛋白酶的方式促进它们的降解,从而抑制PYE的表达,负调控植物体内的铁稳态[107]。有意思的是,最近的研究发现BTS同源基因BTS LIKE1 (BTSL1) 和BTS LIKE2 (BTSL2) 也在植物铁营养的负调控中起重要作用,它们直接与FIT结合并在26S蛋白酶作用下促进其降解,进而负调控植物的缺铁响应[115]。但需要指出的是,虽然BTS、BTSL1和 BTSL2是植物铁营养的负调控因子,但其表达仍受缺铁诱导[115]。这在理论上不利于植物缺铁耐性,笔者推测这可能是植物为避免因缺铁过度诱导的根系铁吸收和转运而采取的刹停机制,以保证对铁稳态的精准调控并维持植物正常生长发育。

      • 许多研究发现一些化学信号也参与了缺铁响应的调控,例如蔗糖、生长素、NO及乙烯等;此外,其他激素也逐渐被发现参与传递缺铁的信号。

      • 许多研究认为植物根系的缺铁响应不仅来自于根系发出的缺铁信号,也包括地上部通过长距离运输提供的缺铁信号[56]。Lin等[116]发现缺铁诱导老叶中韧皮部特异的蔗糖转运蛋白SUC2基因表达显著上调,并且根系中蔗糖积累明显增加,而与野生型相比,转基因材料35S-SUC2根系中的FRO2IRT1的表达上调,SUC2功能缺失的突变体suc2-5则显著下调。而有意思的,尽管外源添加蔗糖可进一步增强缺铁诱导的高铁还原酶活性,但其下游代谢产物如葡萄糖等则对高铁还原酶活性无影响[116]。由此可见,来源于地上部的蔗糖作为信号分子而非提供能量作用,在调控植物铁吸收相关基因的表达中起重要作用。之前的许多研究发现,缺铁也显著诱导生长素在根中的积累,并且外源生长素处理可进一步增强缺铁诱导的FRO2IRT1表达,而在生长素极性运输的突变体aux1-7中,FRO2IRT1的表达则被显著抑制[117]。这说明生长素也在调控植物铁吸收相关基因的表达中起重要作用。而蔗糖与生长素之间有着密切联系,比如外源添加蔗糖致使生长素合成基因YUCCA表达上调,根系生长素含量增加;并且蔗糖促进了生长素向根系的运输[118-119]。对此,Lin等[116]也发现生长素作为蔗糖的下游信号调控了铁吸收相关基因的表达。

        但生长素并不是植物缺铁响应的终端信号,其中,对于NO作为其下游信号的研究已较清楚。Graziano等[120]首先发现缺铁时番茄根表皮细胞中积累大量NO,并且外源NO可进一步增强缺铁诱导的LeFRO1LeIRT1转录水平的积累;而番茄fer突变体对外源NO不敏感,表明NO对铁吸收系统的调控依赖于FER。随后Chen等[117]在拟南芥中发现NO位于生长素下游,缺铁时显著诱导根系高铁还原酶活性,并以依赖于FIT的途径提高植物铁吸收系统的表达。Jin等[121]在番茄中也发现了NO位于生长素下游,调控缺铁诱导的侧根发育。此后,Meiser等[122]还发现NO参与了FIT的转录后调控,通过抑制FIT蛋白的降解以维持缺铁诱导的FIT蛋白稳定及活性;此外,Yang等[91]发现NO通过促进其下游的14-3-3蛋白GRF11启动子上的E-box序列与FIT蛋白结合进而增强FIT的表达。这两方面结果为NO对铁吸收系统的调控依赖于FIT给出了合理的解释。综上,“蔗糖—生长素—NO—FIT”的级联信号调控途径在植物提高缺铁耐性的调控中应发挥重要的作用。

      • Lingam等[123]发现缺铁也诱导乙烯的产生,并通过促进转录因子EIN3 (ETHYLENE INSENSITIVE3)/EIL1 (ETHYLENE INSENSITIVE3-LIKE1) 与FIT结合而保护FIT免受26S蛋白酶介导的降解,从而增强铁吸收相关基因的表达。Li等[124]在此基础上发现乙烯还可能通过调控EIN2的表达来增强EIN3/EIN1蛋白的稳定,进而巩固上述过程以增强植物缺铁耐性。有趣的是,Garcia小组早期发现乙烯与NO在缺铁信号传导过程中可能通过形成回路不断增加二者释放,达到持续增强缺铁响应的效果[125]。近年,该小组在韧皮部铁转运突变体opt3-2根系中发现乙烯及GSNO (S-nitrosoglutathione) 含量比野生型更高,并证实这种增加与根系铁含量提高无关,而是地上部铁信号缺失导致;因而提出来源于地上部的长距离铁信号,可能通过控制乙烯的合成及信号转导,在根系铁吸收基因的调控中发挥重要作用,而缺铁时根系GSNO水平的改变则是这一过程的先决条件[126]。由此我们推测,乙烯与NO可能通过确立共同的调控对象例如增强缺铁时FIT的稳定表达,进而协同正调控植物的铁吸收系统。

      • 除了上述几种化学信号分子外,其他植物激素在缺铁响应中的作用也受到关注。缺铁时,赤霉素通过减少核抑制因子DELLA蛋白的积累,缓解DELLA蛋白对FIT的抑制,进而上调下游基因FRO2IRT1bHLH038bHLH039等表达[127];茉莉酸可通过诱导bHLH Ⅳa亚族的bHLH18bHLH19bHLH20bHLH25,负调控FIT并抑制缺铁响应[128]。细胞分裂素也参与了缺铁响应的调控,但与其他化学信号不同的是,细胞分裂素是以不依赖于FIT的方式,负调控FRO2IRT1的表达[129]。此外,脱落酸在缺铁时可通过促进酚类物质的分泌释放质外体铁,并通过上调AtNRAMP3的表达增强液泡中铁的再利用,但其中间的信号调控过程仍不清楚[130]

      • 随着对植物铁营养调控的研究不断深入,近年来,响应缺铁的其他途径逐渐被揭示。“钢铁侠”IMA/FEP (IRON MAN/FE-UPTAKE-INDUCING PEPTIDE) 是植物体内一个高度保守的多肽家族,能与Fe2+结合[131-132]。缺铁时,IMA通过诱导bHLH038bHLH039的表达从而增强植物缺铁耐性。NRF1编码一个谷氨酰胺-甲基转移酶 (A HemK class glutamine-methyltransferase),能够准确终止缺铁诱导的蛋白合成,是大多数受缺铁诱导的基因正确表达所必需[133]。此外,非编码蛋白质的小分子RNA (microRNAs) 可能也参与植物缺铁响应的调控,但目前相关研究仅局限于从缺铁处理的拟南芥文库中克隆出差异表达的microRNA,并发现它们启动子区域确实存在IDE1 (Iron deficiency responsive element 1)/ IDE2-Like缺铁响应元件,而其靶基因及具体作用机制仍有待研究[134-135]。除了上述途径,植物表观遗传过程也参与缺铁响应的调控。Fan等[136]发现,缺铁时,SKB1结合蛋白 (Shk1 binding protein 1)/AtPRMT5通过影响组蛋白H4R3的对称二甲基化,进而增强bHLH Ib亚族bHLH038bHLH039bHLH100bHLH101的表达。而组蛋白乙酰转移酶GCN5通过影响FRD3基因H3K9/14位点的乙酰化水平,进而调控其表达参与植物铁营养的调控,并且其与FRD3启动子结合的程度受缺铁诱导[137]

        图  3  机理Ⅰ植物铁营养调控网络

        Figure 3.  Regulatory network of iron in strategyⅠplants

      • 虽然关于机理I植物根际铁活化、根系铁吸收、体内运输以及调控等方面的分子生理机制至今已取得重要的进展,但仍存在许多问题尚未解决。随着人们生活水平的提高,作物中的铁素营养品质对人体健康的作用越来越受到关注。绝大多数作物的可食部位为地上部器官,而根系吸收的铁能否有效地进入木质部及其之后的转运过程,是影响地上部各器官铁营养水平的重要因素。然而迄今为止,对上述过程特别是介导薄壁细胞向木质部导管释放铁的机制仍知之甚少。开展这方面的研究,对未来通过遗传育种手段有效提高作物可食部位的铁营养品质至关重要。另一方面,在植物铁营养调控机制方面,前文提到bHLH121位于FIT的上游调控植物系列的缺铁响应,但bHLH121的上游调控元件特别是可直接感知胞内铁营养状态或生长介质中有效铁水平的受体仍完全未知。因此,鉴定可直接感知铁营养的受体蛋白将是未来植物铁营养研究的另一个挑战。随着研究技术及分析方法的不断更新,全面揭示植物的铁吸收、利用及调控机制,不但可为针对碱性或石灰性土壤缺铁的现实问题培育铁高效利用的作物新品种提供理论基础,同时也将为富铁作物的分子设计育种提供帮助。需要指出的是,许多作物在自然进化和长期的人工选择过程中积累了大量自然变异, 而这些自然变异是许多重要农艺性状的遗传基础,因此,深入挖掘这些自然变异的分子特征已逐渐成为作物育种筛选的重要手段。然而,迄今与植物铁营养有关的自然变异的研究非常少。在今后研究中,加强对控制植物铁营养吸收利用的自然变异位点的发掘,并结合基因编辑技术的改造,或将为改良作物铁营养的分子育种提供新的策略。

    参考文献 (137)
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