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一氧化氮在植物发育及植物-微生物互作中的作用机制研究进展

张喆慧 王昕 金可默 程凌云 王宝兰 申建波

引用本文:
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一氧化氮在植物发育及植物-微生物互作中的作用机制研究进展

    作者简介: 张喆慧E-mail:zhzhangcau@163.com;
    通讯作者: 金可默, E-mail:kemo.jin@cau.edu.cn ; 申建波, E-mail:jbshen@cau.edu.cn
  • 基金项目: 国家自然科学基金面上项目(31772402);国家自然科学基金重点项目(31330070)

Advances in studies on the role of nitric oxide in plant development and plant - microbial interactions

    Corresponding author: JIN Ke-mo, E-mail:kemo.jin@cau.edu.cn ;SHEN Jian-bo, E-mail:jbshen@cau.edu.cn
  • 摘要: 一氧化氮 (NO) 作为高活性信号分子,是调控植物生长发育的关键因子。NO可提高植物对非生物胁迫及生物胁迫的抗性,增强植物的免疫能力。最新的研究表明,NO在植物根系与微生物的互作过程中发挥着重要作用,NO能够促进植物根系与根瘤菌及丛枝菌根真菌形成共生体,从而提高植物对土壤氮磷养分的获取。NO作为信号物质调控植物对生物胁迫和非生物胁迫抗性的主要机制有:(1) NO与活性氧系统互作,调节活性氧的水平,缓解氧化应激反应对植物的伤害;(2) NO通过蛋白质的翻译后修饰,对植物免疫及抗逆过程进行调节;(3) NO与多种植物激素互作,参与激素对植物生长发育的调节过程。而且NO可促进共生体的形成及发育相关基因表达,抑制免疫基因表达,通过NO与植物球蛋白 (Phytoglobin) 的循环维持共生体的氧化还原水平及能量状态,从而促进植物-微生物共生关系。以往关于NO的研究主要集中在前3个方面,有关NO在植物-微生物互作中的作用机制的研究较少,NO参与植物-微生物互作机制的研究亟待加强。揭示NO增强植物抗逆性及其调节根系发育的机制,深入探究NO调控植物-微生物互作的机理,对于提高集约化作物生产体系中养分利用效率和作物生产力具有重要的理论与实践意义。
  • 图 1  植物和微生物体内NO的合成途径

    Figure 1.  Synthetic pathways of NO in plants and microbes

    图 2  植物、细菌、真菌合成NO的共性和独立途径

    Figure 2.  Common and independent pathways of NO synthesis by plants,bacteria and fungi

    图 3  NO调节植物生长发育及植物-微生物互作的可能机制

    Figure 3.  Possible mechanisms of NO regulating plant growth and development and plant-microbe interaction

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出版历程
  • 收稿日期:  2020-07-01

一氧化氮在植物发育及植物-微生物互作中的作用机制研究进展

    作者简介:张喆慧E-mail:zhzhangcau@163.com
    通讯作者: 金可默, kemo.jin@cau.edu.cn
    通讯作者: 申建波, jbshen@cau.edu.cn
  • 1. 中国农业大学资源与环境学院植物营养系/植物-土壤相互作用教育部重点实验室,北京 100193
  • 2. 中国科学院植物研究所,北京 100093
  • 基金项目: 国家自然科学基金面上项目(31772402);国家自然科学基金重点项目(31330070)
  • 摘要: 一氧化氮 (NO) 作为高活性信号分子,是调控植物生长发育的关键因子。NO可提高植物对非生物胁迫及生物胁迫的抗性,增强植物的免疫能力。最新的研究表明,NO在植物根系与微生物的互作过程中发挥着重要作用,NO能够促进植物根系与根瘤菌及丛枝菌根真菌形成共生体,从而提高植物对土壤氮磷养分的获取。NO作为信号物质调控植物对生物胁迫和非生物胁迫抗性的主要机制有:(1) NO与活性氧系统互作,调节活性氧的水平,缓解氧化应激反应对植物的伤害;(2) NO通过蛋白质的翻译后修饰,对植物免疫及抗逆过程进行调节;(3) NO与多种植物激素互作,参与激素对植物生长发育的调节过程。而且NO可促进共生体的形成及发育相关基因表达,抑制免疫基因表达,通过NO与植物球蛋白 (Phytoglobin) 的循环维持共生体的氧化还原水平及能量状态,从而促进植物-微生物共生关系。以往关于NO的研究主要集中在前3个方面,有关NO在植物-微生物互作中的作用机制的研究较少,NO参与植物-微生物互作机制的研究亟待加强。揭示NO增强植物抗逆性及其调节根系发育的机制,深入探究NO调控植物-微生物互作的机理,对于提高集约化作物生产体系中养分利用效率和作物生产力具有重要的理论与实践意义。

    English Abstract

    • 植物在生长过程中不断与周围的环境发生相互作用,通过形态和生理的适应性,在特定环境胁迫下进行有利于植物自身生长的可塑性改变,以获取更多的资源。这种复杂的植物-环境互作表象的背后是各种信号系统的精细调控。NO作为信号分子,既是一种活性氮 (RNS) 又是一种活性氧 (ROS),在动物和植物的生命过程中发挥着重要作用。有关NO的功能研究最初主要集中在动物体中,20世纪80年代的研究发现NO是动物体内负责血管平滑肌舒张的内皮舒张因子[1],1992年NO被“Science”杂志评为“1992分子”[2]。NO作为一个活性自由基,其外层轨道上有一个未配对的电子,可与含有未配对电子的物质 (如超氧化物) 反应[3]。研究发现,NO可与半胱氨酸的巯基、过渡金属元素、酪氨酸反应,介导蛋白质的翻译后修饰[4]。由于NO在疏水和亲水环境中均具有可溶性,NO本身的物化特性使其能够穿过生物膜,易在细胞间扩散,因此,通过施用外源NO供体可干预内源NO水平,从而研究其调节机制。大量研究表明NO参与了植物生长发育和抵抗逆境胁迫的多个生物学过程,如影响种子萌发、根系发育、气孔运动、衰老、抗旱等过程[5-8]。除此之外,最近研究发现,NO可参与根瘤和丛枝菌根共生体的形成,影响植物与微生物的互作[9-10]

      系统综述NO在植物、微生物体内的合成途径,重点剖析NO在调控植物根系生长发育,抵抗生物与非生物胁迫中的作用及机制,解析NO参与植物与微生物互作的潜在调控机理,提出未来NO在植物发育及植物-微生物互作研究方面的重点与方向。

      • 植物中NO的合成包括酶途径和非酶途径 (图1),依赖于酶的合成途径主要有以下4种:(1) 硝酸还原酶 (NR) 途径[11],生长素、脱落酸和过氧化氢诱导的NO生成都依赖于NR途径[12-13];(2) 类一氧化氮合成酶 (NOS) 途径[14];(3) 黄嘌呤氧化酶 (XO) 途径:XO可以催化NO2合成NO[15];(4) 线粒体电子传递链途径 (mETC)[16-17]。研究表明,在酸性条件下大麦糊粉层细胞的质外体可通过非酶途径合成NO,并且当还原物质如抗坏血酸或者酚类存在时,NO的生成量增加[18]

        图  1  植物和微生物体内NO的合成途径

        Figure 1.  Synthetic pathways of NO in plants and microbes

        除了以上常见的NO合成途径以外,在拟南芥中发现一种由多胺诱导的NO合成途径[19-20],然而,该途径还未得到证实。此外,在烟草质膜中发现亚硝酸盐:一氧化氮还原酶 (NiNOR) 途径[21]。关于植物体内NO的合成途径,一直是植物生理学家努力探索的热点内容,发表了大量综述性文章[22-23],但对植物体内合成NO的过程和途径仍存在巨大的理解盲区,这也是NO研究领域最具挑战性的问题之一。

      • 与植物类似,微生物也具有多种NO合成途径 (图1)。Baalsrud等[24]在脱氮硫杆菌中证实了NO生成,这是NO在微生物中的首次发现。近几十年研究发现,微生物主要通过硝化与反硝化作用合成NO[25]。硝化是由硝化细菌在有氧条件下将氨 (NH3) 转化为NO3的过程,并生成NO和N2O,硝化过程通过两步完成:(1) NH3在氨氧化细菌和氨氧化古菌的氨单加氧酶作用下氧化为羟胺 (NH2OH),NH2OH在羟胺脱氢酶的作用下生成NO,然后在NO还原酶 (NOR) 的作用下生成NO2;(2) 亚硝酸盐氧化菌将NO2转化为NO3[26]。Daims等[27]培养了一种完全氨氧化细菌Nitrospira,它能直接氧化NH3,通过氨单加氧酶和羟胺脱氢酶转化为NO3。反硝化是指NO3经反硝化细菌依次还原为NO2、NO、氧化亚氮 (N2O) 和氮气 (N2) 的过程[26]。在农田生态系统中硝化和反硝化过程受土壤理化特性、气候条件和农业管理的影响,因此可通过改变以上因素调节硝化和反硝化对NO排放的相对贡献[28]

        与植物类似,细菌的NOS也能合成NO (图2),在此过程中L-精氨酸氧化为L-瓜氨酸,并生成NO,根瘤菌的NR和mETC途径也能合成NO[29]。此外,硝酸盐异化还原为铵 (DNRA) 通常被认为是细菌合成NO的一条重要途径。NO的另一个来源是厌氧氨氧化 (Anammox),在电子供体NH4+存在下,NO2被转化为N2。在第一步中,NO2被还原成NO,NO与NH4+反应生成肼 (N2H4),最后N2H4被酶促脱氢为N2[26]

        图  2  植物、细菌、真菌合成NO的共性和独立途径

        Figure 2.  Common and independent pathways of NO synthesis by plants,bacteria and fungi

        真菌存在多种NO合成途径 (图1),如通过NOS合成NO[30-31];亦可在NR和NIR的存在下,NO3经还原生成NO2,NO2经还原生成NO[32]。虽然在米曲霉基因组中发现含有参与NO合成的基因,包括类NOS基因 (NOSL2NOSL3)、NR基因 (NIA1) 和NIR基因 (NII1),但这些基因并没有参与NO的产生,米曲霉通过多胺氧化酶或在酸性条件下非酶途径合成NO[33]。真菌合成NO的途径较为复杂,且有关研究仍处于起步阶段,需要参考动物及植物NO合成途径的相关研究,其NO合成的相关途径仍有待进一步确定。

      • NO作为信号调节分子,参与调控植物生长发育的许多过程。NO的功能研究最早是在动物系统中进行,NO可参与哺乳动物神经传递、血管扩张和免疫增强等调节过程[34]。直到20世纪90年代,植物生理学家才开展了NO信号分子在植物中的功能和作用机制的研究。与动物研究相比,对NO在植物中的功能性研究相对较少,虽然NO在植物中的作用及其机制尚未完全明确,但大量研究证明NO可参与调控植物生长发育过程,增强胁迫条件下植物的适应性反应,如提高植物对干旱胁迫、盐胁迫等非生物胁迫抗性[35-36]

      • NO可参与调控植物种子萌发、叶片衰老、根系发育等植物生长发育过程。NO对植物生长的调控主要为浓度依赖型,且NO可与多种植物激素相互作用共同调节植物的生理生化过程。NO可直接调控种子萌发,如在番茄和油菜中,低剂量的NO供体硝普钠促进种子萌发,而高剂量SNP抑制种子萌发[37-38];NO还可以通过和其它植物激素相互作用,打破拟南芥种子休眠,促进种子萌发[18, 39]。如在种子吸胀的最初阶段,胚乳层中NO的快速积累,能激活ABA的分解代谢,最终打破种子休眠[18]。Pandey等[5]研究表明,在种子萌发过程中,NO对细胞色素氧化酶的抑制可以微调呼吸,防止组织缺氧,减少ROS的产生,防止脂质的氧化降解,并降低对DNA的损伤,而且,NO还诱导细胞周期蛋白基因表达,增加萌发种子蛋白质合成所必需的氨基酸含量。

        NO可延缓叶片衰老。对衰老的豌豆叶片施用NO供体处理可抑制乙烯的生物合成,降低乙烯水平,最终抑制叶片衰老过程[38];在水稻叶片中,NO通过增加超氧化物歧化酶活性抑制衰老[40];并且NO在茉莉酸甲酯诱导的水稻叶片衰老中也具有保护作用[8]

        NO可显著促进植物侧根、不定根、根毛的生长 (图3)。根系作为植物的支撑器官,是连接土壤和植物地上部的桥梁,同时是植物吸收水分和养分的主要器官[41],根系结构是由激素信号通路和环境胁迫组成的复杂网络共同决定的[42]。植物激素可调控侧根发生、根细胞伸长、根毛形成以及根向地性等过程[43]。生长素作为调控植物生长发育的关键激素[44],可与NO互作调节根系生长发育。用生长素极性运输抑制剂NPA阻断生长素运输或用cPTIO (NO清除剂) 几乎完全抑制侧根的形成;相反,生长素或NO浓度的增加,可抑制初生根的生长,促进侧根原基形成[45-48]。Correa-Aragande等[47]证明,番茄侧根形成过程中依赖于生长素的细胞周期蛋白基因的调控也受NO调节。NO参与生长素诱导的黄瓜不定根形成,证明NO在这些过程中是生长素信号通路的一个重要组成部分[49]。部分研究发现NO是生长素诱导侧根和不定根形成的下游信号分子,可通过乌苷酸环化酶 (GC) 催化合成环磷酸腺苷 (cGMP) 促进不定根的发育,或者通过激活丝裂原活化蛋白激酶 (MAPK) 信号级联促进不定根的生长[50-51]。以上研究结果表明,NO在生长素介导的侧根和不定根发育过程中发挥重要作用。最近的研究表明,除了生长素,NO还可以与ABA通过对细胞骨架组织的调节作用促进拟南芥的根毛生长和异位根毛形成[6]。目前关于NO对植物根系形态的研究虽然较多,并主要集中在NO与生长素互作,影响根系形态结构方面 (图3),但是有关NO如何影响生长素合成代谢及其氧化、结合和运输过程,目前仍不完全清楚,值得深入研究。

        图  3  NO调节植物生长发育及植物-微生物互作的可能机制

        Figure 3.  Possible mechanisms of NO regulating plant growth and development and plant-microbe interaction

      • 非生物胁迫是影响作物生长和产量的环境限制因素,解析植物响应非生物胁迫的分子机制对于指导作物生产至关重要。在面临非生物胁迫时,植物通常会改变根系构型,合成植物激素,产生ROS来响应非生物胁迫[52-53]。NO是调控发育和应激反应之间转换的氧化还原信号之一,可通过蛋白质翻译后修饰发挥作用。在植物中已鉴定出数百种可应对非生物胁迫的S-亚硝基化蛋白,并且S-亚硝基化已被认为是响应胁迫信号的主要机制之一[54]。同时,NO可通过与植物激素相互作用,参与植物的抗逆胁迫,如与ABA互作促进气孔关闭[55-56],此外,NO可调控ROS合成代谢过程[57],缓解非生物胁迫下ROS的过度积累导致氧化应激反应,避免引起细胞毒害或细胞死亡[58] (图3)。

      • NO可显著促进植物在养分胁迫下的适应性生长。Graziano等[59]首次发现施用外源NO供体可以逆转缺铁条件下玉米叶片的表型,随后研究表明NO能参与植物氮、磷、镁等养分胁迫下的适应性生长过程[60-63]。NO可介导不同供氮水平下根系的生长发育。局部施用NO3可以促进侧根伸长,施用高浓度的NO3抑制侧根发育[64-65],由于NO参与了根系生长调控[46-47],并且NO3和NO在代谢上是密切相关的,因此推测NO可能参与NO3介导的根系生长过程[60]。研究发现在1 mmol/L NO3浓度下,NO浓度增加,促进主根的伸长[66],而在10 mmol/L NO3浓度下,主根伸长受到抑制,同时NO积累量降低[67]。但由于技术水平的限制,NO与NO3对根系生长的作用还不能完全分开,也并不清楚NO对氮水平的响应及调控根系生长的机制。未来在这一领域的研究突破,特别是对不同作物的NO响应机制的研究,将有助于进一步理解NO在氮素营养中的关键作用,从而可通过调节内源NO水平来改善植物对低氮的响应。

        NO可促进植物在低磷胁迫下对磷的吸收。研究发现NO可参与调节植物的磷饥饿反应,影响生理过程和形态性状[61, 68]。在白羽扇豆中,缺磷胁迫导致排根数目和根系分泌柠檬酸阴离子的速率显著增加,NO可显著增强这些过程[61]。利用NO供体GSNO,Ramos-Artuso等[69]发现在磷饥饿的玉米植株中,NO增加了根组织中酸性磷酸酶的活性,促进了玉米对营养液中磷的吸收,并降低了外部培养基中的pH。综合考虑NO对植物体内磷的再利用、有机酸释放、酸性磷酸酶活性、磷吸收以及根系构型的影响[63],说明NO在低磷胁迫下植物的适应性方面发挥关键调节作用,而不同植物响应磷胁迫的具体NO信号机制有待进一步研究。

        除了氮和磷之外,NO可通过多种方式介导植物对其它养分胁迫的响应。在缺铁胁迫下,番茄和拟南芥NO水平增加,施用外源和内源NO供体可逆转叶片黄化现象,并且NO促进了缺铁诱导的转录因子FER基因的表达,进一步上调了铁氧化还原酶和铁转运蛋白的表达[59, 70];缺镁胁迫不但促进了拟南芥根毛生长,而且增加了NO和乙烯的合成;而与野生型相比,在一氧化氮合成和乙烯突变体nia1nia2noa1ein2-5ein3-1中,根毛伸长和发育受到损害,进一步探究发现缺镁条件下,乙烯可提高拟南芥NR和类NOS的活性进而促进NO的合成,NO可通过提高1-氨基环丙烷-1-羧酸 (ACC) 氧化酶和ACC合成酶 (ACS) 的活性来促进乙烯的合成,这两个过程构成了NO-乙烯反馈,阻断任何一个过程都会抑制缺镁胁迫对拟南芥根毛发育的刺激作用[62],由此证明缺镁胁迫下乙烯与NO在拟南芥的适应性生长中具有交互作用。

        可见,NO促进植物在养分胁迫下的适应性生长机制十分复杂。NO可改变根系构型,如缺氮与缺磷胁迫下,NO可诱导分生组织细胞活性,介导水稻种子根伸长[71];可改变根际化学环境,活化养分,如缺磷条件下促进白羽扇豆排根分泌柠檬酸阴离子[61];还与植物激素的合成、代谢、运输、感知等过程存在着紧密联系。养分胁迫下NO参与作物适应性生长机制的深入研究与突破,对于维持养分限制条件下作物的高产高效及农业绿色发展具有重要意义。

      • 干旱胁迫作为影响植物生长发育的限制因子之一,会显著降低作物产量,理解植物对干旱的适应性及其机制对优化作物栽培具有重要意义。ABA作为一种植物抗逆激素,调节多种逆境响应基因的表达以及转录和翻译过程[72],在植物遭遇干旱胁迫时,ABA合成加速,促使叶片气孔关闭,从而降低蒸腾作用,保持植物体内水分状态。NO作为植物体内重要的信号分子,可参与干旱胁迫条件下的植物气孔关闭,增强植物对干旱胁迫的耐受性[7, 73]。研究发现NO与ABA密切相关,NO参与ABA介导的气孔关闭,在拟南芥NR双突变体nia1nia2中,NO合成受到抑制后,ABA失去关闭气孔的响应[55-56]。NO参与ABA的感知和信号传递,主要通过影响MAPK调控气孔关闭[7]。但有试验发现NO通过S-亚硝基化目标蛋白的半胱氨酸残基诱导气孔开放,如在保卫细胞中优先表达的蔗糖非发酵相关蛋白激酶SnRK2.6可被S-亚硝基化抑制[74-77],。此外,NO可通过增强细胞膜流动性、平衡细胞ROS水平来提高细胞稳定性,从而缓解ROS过度积累所造成的氧化应激[78-80]。虽然干旱胁迫下植物NO信号转导途径尚未完全阐明,但NO可增强抗氧化系统、脯氨酸、ROS和渗透调节物质代谢,NO已成为提高植物抗旱性的重要因素[81-82]

      • 据统计全球超过20%的耕地和大约50%的灌溉土壤受到盐分胁迫的影响[83]。盐胁迫通常会对植物细胞的离子稳态和渗透平衡产生负面影响[84],细胞内离子失衡会抑制根系对土壤养分吸收,甚至会引起细胞膜解体、离子渗漏、甚至细胞死亡[85]。研究发现施用NO供体SNP可以提高盐胁迫下水稻、羽扇豆和黄瓜的抗逆性,促进幼苗生长[86-88]。通过增强液泡膜H+-ATP酶和Na+/H+逆向转运蛋白的转录,NO可以降低盐胁迫下钠离子的积累,增加钾离子的积累维持离子稳态[89]。在盐胁迫下,拟南芥NO合成相关蛋白突变体 (Atnoa1) 的GTP酶存在缺陷,导致NO水平降低,使该品系更易在H2O2积累后遭受氧化胁迫和盐胁迫,这表明NO在盐胁迫期间具有抗氧化作用[90]。施用外源NO促进NaCl处理下菠菜和番茄植株产生抗坏血酸、谷胱甘肽、脯氨酸和类黄酮[91-92]。此外,多胺作为植物抵御盐胁迫的重要物质,与NO的合成密切相关[93],NO与多胺的相互作用可能是植物对盐胁迫适应的分子机制之一。目前关于NO介导的盐胁迫耐性的研究表明,NO在降低渗透伤害、减少细胞内ROS过度产生、维持细胞透性方面发挥关键作用。

      • 重金属或类金属胁迫会对植物产生毒害作用,导致植物形态和生理生化功能发生显著变化。研究发现NO可以清除重金属诱导的ROS产生,缓解重金属胁迫造成的氧化应激反应[94-95]。在砷胁迫下,板蓝根H2O2和丙二醛的浓度升高,同时NO浓度增加,当施用SNP时,通过提高超氧化物歧化酶、抗坏血酸过氧化物酶、谷胱甘肽还原酶等含量,缓解砷诱导的氧化胁迫,证明NO可提高植物对重金属胁迫的抗逆性[96]。NO可通过与不同植物激素的相互作用来调节重金属耐受的信号传递过程,如ABA作为重要的植物抗逆性相关激素也参与对重金属胁迫的响应,NO可降低砷诱导的蚕豆中ABA含量,避免ABA增加诱导的ROS过量积累引起氧化应激反应,进而缓解砷的毒害[97],NO和水杨酸 (SA) 共处理显著降低了油菜对镍的吸收,增加了油菜干重[98]。但也有研究表明NO可加剧重金属胁迫,如De Michele等[99]发现镉诱导的NO增加可通过S-亚硝基化植物螯合剂抑制其活性,而植物螯合剂可螯合金属离子进而缓解重金属毒害。

        此外,NO还可以提高植物对高温、低温、臭氧等非生物胁迫的抗逆性。根据以往的研究,目前NO主要通过以下几种方式来促进植物的适应性:(1) 调节胁迫下植物体内ROS水平,避免ROS过度积累对植物体内的伤害。NO作为一个活性自由基,因为其外层轨道上有一个未配对的电子,因此可以与多种物质反应,与NO相比,在生理条件下产生的其它自由基氧化性大多都强于NO[100];(2) 与多种抗逆植物激素相互作用,调节激素水平,进而促进植物的抗逆性,如NO可以通过S-亚硝基化OSTI (气孔开放因子1),从而负调控保卫细胞中的ABA信号[101];(3) 通过蛋白质的翻译后修饰参与植物抗逆,特别是S-亚硝基化,即将NO基团连接到半胱氨酸残基的巯基上,形成S-亚硝基硫醇 (SNO),与磷酸化类似,可控制目标蛋白的活性[102]。在植物抵抗胁迫时这3种方式往往互相作用,NO在植物抵抗非生物胁迫中的作用机制十分复杂,明确机制间的协同对于提高植物的抗逆性至关重要,也是未来一个重要研究方向。

      • 植物与微生物之间的共生关系较为普遍,共生微生物可促进植物生长和提高植物抗性,植物可为共生微生物提供碳水化合物和生态位,从而促进形成稳定的互利共生关系[103]。建立和维持密切的互惠关系需要植物和微生物的相互协调,为了微生物的成功定殖,宿主的免疫反应必须受到严格控制,并维持互利的平衡[104-105]。NO作为植物-微生物信号分子,可以调节植物-微生物关系,且NO的调节作用具有浓度依赖性,较高浓度的NO可增强植物的免疫力,适宜浓度的NO可促进植物-微生物共生关系的形成 (图3)。

      • 作为最常见的植物-微生物互利共生体之一,根瘤菌将大气中的氮还原为氨供植物吸收,作为氮的交换,植物以光合产物的形式向细菌提供碳源,并为其提供生态位。NO与根瘤形成密切相关,在根瘤菌与豆科共生的整个阶段均可生成NO。Kanayama等[106]在豇豆和豌豆的根瘤中检测到NO与豆血红蛋白形成的络合物。最近研究发现,从根瘤菌与根部接触至根瘤衰老过程均可出现NO,在根瘤菌与百脉根相互作用的1 h内,百脉根的NO水平骤增,但持续时间较短[107];在紫花苜蓿根接种根瘤菌4天后,在“根毛卷曲处”、感染线和根瘤原基的弯曲处观察到NO产物[9];在成熟根瘤中检测到NO的生成[108];在接种根瘤菌6~8周后的根瘤衰老期也观察到了这种现象[109]

        NO影响根瘤形成及发育相关基因的表达水平。NO可诱导类黄酮的合成,类黄酮是根瘤菌nod基因表达所必需的,能启动根毛变形,这代表了最早阶段的根瘤共生相互作用[110-111]。del Giudice等[9]发现NO对于根瘤菌的形成是必需的,已知hmp (一种编码具有降解NO功能的黄素血红蛋白的基因) 过表达可以促进NO的降解且导致超氧化物和过氧化物浓度升高,将野生型菌株与hmp过表达的菌株以1∶1的比例与苜蓿接种,hmp过表达的菌株根瘤占有率显著低于野生型,对根瘤菌施用NO清除剂发现,根瘤出现的时间显著延迟,且hmp过表达导致根瘤数目显著减少;NO可以提高根瘤形成相关基因MtCRE1 (一种编码细胞分裂素受体的基因,参与早期的共生作用)[112]MtCCS52A (根瘤形成过程中,细胞周期转换基因)[113]的表达水平,从而影响根瘤的形成;此外,NO与植物球蛋白phytoglobin的循环 (即NO促进PHYTOGLOBIN基因表达,phytoglobin氧化NO为NO3) 对于维持NO的动态平衡、根瘤的形成、类菌体内的氧气水平及能量状态至关重要[114]。Boscari等[115]研究发现NO可调节共生过程中的400多个基因,其中包括参与根瘤发育的基因。NO的翻译后修饰也影响根瘤发育,参与根瘤初级新陈代谢或胁迫反应的几个关键蛋白可受到S-亚硝基化的修饰,如根瘤菌的固氮酶铁蛋白、苹果酸脱氢酶、豆科作物的天冬酰胺合成酶、柠檬酸合成酶等[116],表明NO在根瘤内的碳和氮代谢中具有关键的调节作用。在根瘤衰老过程中,豆血红蛋白通过金属亚硝酰化、血红素硝基化或酪氨酸硝基化而受到NO的抑制[117]。可见,NO对于根瘤的形成具有积极作用,目前的研究仅发现NO可以调节根瘤形成相关基因表达和维持类菌体的稳态,但是具体的调控机制并不明确,NO是如何对基因表达进行调节的?细胞的氧化还原状况对NO信号传递有何影响?因为NO在根瘤形成中的促进作用对提高植物固氮效率和氮素利用具有重要意义,诸如此类问题的研究亟待开展。

      • 陆地上多达90%的植物与菌根共生,大约4.5亿年前,菌根真菌与植物的共生体已在陆地上存在[118]。NO显著影响菌根的形成,植物在识别共生真菌时会产生大量NO[119-120],在番茄与根内球囊霉菌接种4 h后观察到NO的积累,根内球囊霉菌诱导的NO积累主要发生在表皮细胞、皮层细胞和根毛等[119]。在AM共生的前期,AM真菌释放菌根因子,即所谓的MYC因子,激活早期的共生反应[121],据此推断,植物对MYC因子的感知可能会在宿主根中触发一个NO相关的响应,根内球囊霉菌发芽孢子的分泌物触发了NO早期爆发式的产生,而根内球囊霉菌的细胞壁悬浮液对番茄根中NO水平没有显著影响,说明植物对AM真菌分泌物中存在的生物活性分子的感知会触发与NO相关的信号[120]。NO水平对于菌根共生前期至关重要,与根瘤形成类似,NO与植物球蛋白phytoglobin的相互作用可维持菌根微环境的NO水平[122],研究发现在对AM早期接触诱导的NO积累做出响应后,番茄根系PHYTOGB1的表达上调,避免NO的过度积累造成亚硝化应激;相反,病原菌则诱导了NO的持续积累和PHYTOGB1的显著下调;PHYTOGB1的过表达,可降低NO水平,促进根内球囊霉菌定殖,但对定殖区的丛枝丰度无显著影响,支持了PHYTOGB1在菌根共生前期的重要作用[120]。目前,关于NO在丛枝菌根中的作用及其机制的研究较少,仅可明确NO对共生前期十分重要,NO是否参与菌根形成的其他过程,是否影响形成过程中的相关基因表达水平,有关工作仍需要深入探讨,可以参考NO在根瘤形成中的作用的相关研究。

        除了促进以上常见的植物-微生物共生体形成以外,NO亦可促进外生菌根的形成。如施用外源NO供体可促进松露在美国山核桃苗的定殖,并显著提升了美国山核桃苗的株高、生物量及根系过氧化物酶活性等[123]。NO在植物-微生物共生体形成中的作用的研究相对较少,存在很多的盲区,如微生物是否能够通过合成NO促进共生关系形成,微生物如何在感知共生微生物后改变NO信号,植物或微生物合成的NO如何在相互作用中调节或影响对方的信号和新陈代谢,植物-微生物共生体的形成对于植物利用养分资源十分重要,明确NO在共生体形成中的确切作用及其机制可为促进氮磷等养分高效提供理论基础。

      • NO可参与植物与病原菌互作,增强植物的免疫能力 (图3)。植物在面对病原体入侵时,能够识别病原体相关的分子模式 (PAMPs) 或病原体损伤相关分子模式 (DAMPs),启动PAMP触发免疫 (PTI) 的防御反应,可抵御一部分非特异性病原体,而一部分病原体可通过效应蛋白 (effectors) 避免被植物识别,植物通过富含亮氨酸的重复序列和核苷酸结合位点的胞内受体识别微生物效应蛋白,从而诱导效应蛋白触发免疫 (ETI),ETI可以诱导超敏反应,导致细胞的程序性死亡[10]。研究发现植物在受到PAMPs和DAMPS攻击时,植物细胞合成NO并被整合到信号级联中,导致防御相关基因的表达,产生次生代谢物,最终影响超敏反应[124-125],如在与镰刀菌相互作用过程中,植物模式识别受体 (PRRs) 识别真菌产生的PAMPs,从而产生高浓度的NO和ROS,高浓度的NO积累或其与ROS的反应可能导致植物球蛋白phytoglobin的酪氨酸残基硝化,进而促使植物球蛋白phytoglobin这种NO清除剂的失活,随后,NO水平升高,导致局部细胞死亡,避免了病原菌的进一步入侵 (图2)[122]

        NO通过与茉莉酸 (JA)、SA、ROS系统等互作参与植物的免疫调节,提高植物的免疫能力。在20世纪90代末,首次发现NO诱导马铃薯块茎组织中植物抗毒素的积累[126],随后提出NO在植物中具有抵御病原体入侵的功能作用[127],在拟南芥中发现黄瓜花叶病毒 (CMV) 侵染拟南芥后,NR基因NIA1NIA2的转录水平显著增加。进一步的研究表明,与野生型相比,NO合成降低突变体nia1nia2或NO清除剂cPTIO预处理的植株,在感染CMV后表现出更严重的症状 (ROS积累更多,丙二醛含量更高,电解质渗漏和CMV外壳蛋白基因转录更高)[128]。随后研究发现NO可以与SA、JA互作,例如,拟南芥突变系glb1 (GLB1可编码NO氧化血红蛋白) 导致体内NO水平增加,表现出与胁迫相关的植物激素茉莉酸和乙烯水平的增加,并增强了对丁香假单胞菌侵染的抗性,而在GLB1过度表达的品系中NO水平降低导致相反的表型[129]。根结线虫作为危害植物的寄生害虫,导致全球作物减产5%[130]。研究发现JA和NO在植物抵御根结线虫侵染中发挥重要作用,在根结线虫侵染番茄后,JA和NO相关的生物合成和信号成分基因的转录水平提高;施用外源JA和SNP显著降低了番茄根部根结线虫的虫卵数量,缓解了根结线虫诱导的植株鲜重和净光合速率的下降,施用cPTIO部分抑制JA诱导的防御,导致根结线虫侵染的加剧[131]。此外,NO也是植物免疫中协调和调节Ca2+和ROS信号的重要组分[132],在病原体感染过程中NO可通过与NADPH氧化酶Cys890发生S-亚硝基化反应抑制酶活性,从而减少了ROS中间体的产生[133]

        NO参与免疫信号涉及的复杂网络。在这一过程中,NO以及NO介导的蛋白质翻译后修饰,尤其是S-亚硝基化在SA、JA、Ca2+和ROS信号的调控、转导和协调中起着核心作用。目前关于NO增强植物免疫的研究主要集中于真菌和细菌,然而,关于NO在植物-病毒互作中的作用研究很少,相关研究亟待加强。

      • NO可能参与调节根际微生物互作。现已明确NO参与根瘤及丛枝菌根共生体的形成,可以推断NO可能调控植物与其它根际微生物互作,甚至根际微生物之间的互作。NO改变了植物、细菌和真菌的代谢活动,导致特定的代谢产物的释放,这些代谢产物可能有助于形成有益的相互作用。前文所述可知,在养分限制条件下,NO参与调节根系构型及根系代谢产物释放,如缺磷条件下NO促进白羽扇豆排根形成及柠檬酸阴离子释放[61],柠檬酸作为根际常见的有机酸之一,可能影响并招募特定根际微生物,重塑根际微生物组。此外,NO作为反硝化过程中重要的中间产物,产NO微生物 (如变形杆菌、厌氧氨氧化菌和类杆菌) 可能对反硝化细菌的丰富度具有调节作用[134-135]。目前,关于NO调控根际微生物互作的相关研究基本空白,但其对于根际氮养分有效性至关重要,亟待深入探究。

      • 本文全面综述了NO作为信号分子参与植物的生长发育过程以及植物与微生物之间的互作。通过梳理NO在植物和微生物中的合成途径,发现两者之间存在相同的NO合成途径 (NR、NOS/类NOS,图2),这为NO在植物-微生物互作中的调控作用提供了可能性,总结NO在植物体内的功能,NO以浓度依赖的方式参与植物的种子萌发、叶片衰老、根系发育等过程,且通常表现为低浓度NO促进生长,高浓度NO抑制生长;此外,NO参与植物在非生物胁迫 (养分胁迫、干旱胁迫、盐胁迫及重金属胁迫) 及生物胁迫下的适应性生长,明确NO主要通过 (1) 与ROS系统互作,通过抗氧化酶调节ROS水平,从而缓解氧化应激对植物的伤害;(2) 蛋白质的翻译后修饰,特别是S-亚硝基化,对相关生理过程进行调节;(3) 与多种植物激素互作,调节植物体内的各种生理生化过程。关于NO在植物-微生物共生体的研究正在兴起,本文探讨了NO在根瘤及菌根形成及发育过程的作用,NO可通过调节共生体形成的相关基因的表达水平控制共生体,且植物根据不同微生物产生相应的NO调节模式,这主要通过NO-phytoglobin循环系统进行调控,从而使植物产生免疫或促进微生物定殖。

        NO作为植物生长发育及植物-微生物互作的调节信号,明确NO在植物及植物-微生物中的作用及其机制,则可通过调节NO水平,进而调控植物的根系形态,促进植物-微生物共生体的形成,提高养分的利用率,有利于节肥增效及绿色农业的发展。关于NO研究仍有许多问题亟待解决:(1) NO如何调节在植物-微生物共生体之间的信号传递及新陈代谢?理解NO在植物-微生物中的作用尚处于早期阶段,破译NO的调控机制无疑是未来重要的研究领域。(2) NO作为生物地球化学N循环的参与者,主要来自微生物的硝化及反硝化过程,过量施用氮肥加剧硝化及反硝化过程,造成土壤NO释放量增加,是否会干扰植物内部NO的动态平衡,进而影响作物生长发育?(3) NO与NO3在植物体内的代谢密切相关,能否通过改变NO水平操控植物对NO3的吸收?理解NO在氮素吸收中的作用及机制,解析NO参与植物-微生物互作的过程,有关研究亟待深入探讨,对以上有关问题的深入理解也将是未来NO研究的重点和方向。

    参考文献 (135)
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