Differential response of nutrient content of new and old leaves of young navel orange to short-term deficiency of macroelements and secondary elements
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摘要:目的
对比大、中量养分短期缺乏下脐橙新、老叶片中11种必需元素含量及变化，并分析缺素导致的营养元素间的相互影响。
方法以一年生枳砧纽荷尔脐橙幼苗为试材进行了砂培试验。以完全营养液为对照 (CK)，设置缺氮 (−N)、缺磷 (−P)、缺钾 (−K)、缺钙 (−Ca)和缺镁 (−Mg)处理，测定不同处理脐橙叶片（老叶和新叶）生长指标及矿质元素含量。
结果所有缺素处理均导致叶片叶绿素含量降低，生物量减少，以缺氮处理最为显著。缺氮降低了叶片N、Ca、Cu、Mo含量；缺磷降低了叶片P、K、Mo含量；缺钾降低了叶片K含量；缺钙降低了叶片N、Cu、Zn、Mo含量但增加了P含量；缺镁降低了叶片Ca、Mg、Zn、Mo含量但增加了K含量。以必需矿质元素为变量分别对各处理老叶和新叶进行主成分分析，老叶中第一主成分 (PC1)明显将缺钾处理与其他处理区分开，与对照相比，缺钾老叶离子组成变化为N (−3%)、P (+1%)、K (−71%)、Ca (+11%)、Mg (+39%)、B (+16%)、Mn (+11%)、Fe (+32%)、Cu (−7%)、Zn (+14%)、Mo (−63%)；新叶中PC1明显将缺氮处理与其他处理区分开，缺氮新叶离子组成变化为N (−53%)、P (+8%)、K (+7%)、Ca (−14%)、Mg (+11%)、B (+55%)、Mn (+51%)、Fe (−14%)、Cu (−57%)、Zn (+4%)、Mo (−25%)。老叶和新叶中元素含量呈正相关的元素是N-Cu、N-Ca、Mg-Mn和Cu-Mo，呈负相关的是K-Zn。
结论脐橙幼苗老叶对钾的短期缺乏反应最敏感，缺钾会显著降低老叶中K和Mo含量并增加Mg和Fe含量，而新叶对氮素的短期缺乏最敏感，缺氮显著降低新叶中N、Ca、Cu和Mo含量。短期缺少P、Ca和Mg对脐橙幼苗叶片中的养分含量影响较小。
Abstract:ObjectivesWe compared the changes in the essential elements of young navel orange leaves to short-term deficiency of elements.
MethodsSand culture method was used for the research, with one-year-old young Newhall navel orange as test materials. The experiment included complete nutrient solution (control), N, P, K, Ca and Mg deficiency treatments. The growth and element contents of old and new leaves were measured.
ResultsThe leaf chlorophyll content and biomass decreased in all deficiency treatments. N deficiency decreased the leaf N, Ca, Cu and Mo contents, P deficiency decreased the leaf P, K and Mo contents, and K deficiency reduced the leaf K content. Ca deficiency decreased the leaf N, Cu, Zn and Mo content, but increased P content. Mg deficiency decreased the leaf Ca, Mg, Zn and Mo contents, but increased K content. Taking essential mineral elements as variables, principal component analysis was conducted on old and new leaves under each treatment, and the first principal component (PC1) of old leaves obviously distinguished K deficiency treatment from other treatments. Compared with the control, the changes of ion composition in K-deficient old leaves were N (–3%), P (+1%), K (–71%), Ca (+11%), Mg (+39%), B (+16%), Mn (+11%), Fe (+32%), Cu (–7%), Zn (+14%) and Mo (–63%). In new leaves, PC1 clearly distinguished N deficiency treatment from other treatments. The changes in ion composition of N-deficient new leaves were N (–53%), P (+8%), K (+7%), Ca (–14%), Mg (+11%), B (+55%), Mn (+51%), Fe (–14%), Cu (–57%), Zn (+4%) and Mo (–25%). N-Cu, N-Ca, Mg-Mn and Cu-Mo content between the old and new leaves were correlated positively, and the K-Zn correlated negatively.
ConclusionsThe old leaves of young navel orange trees were sensitive to K nutrition, short-term K deficiency decreased the contents of K and Mo and increased the contents of Mg and Fe. The new leaves were sensitive to N nutrition, as short-term N deficiency decreased N, Ca, Cu and Mo contents. Both the new and old leaves were not sensitive to P, Ca and Mg deficiencies in short period.
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矿质元素缺乏是影响柑橘产量与品质的重要因素之一[1]。多年生果树叶片营养诊断是快速发现潜在缺素状况并进行科学施肥的重要依据[2]。由于元素之间存在一定的互作关系，某一元素缺乏后可能引起植株元素组成的变化。另外，由于植物对某些元素(如铁和磷)的自稳态调控，导致即使外界环境中这些元素发生较大变化，植物地上部该元素含量变化也不明显[3]。基于上述原因，在进行叶片营养诊断时单独测定某一种元素可能存在误判。因此，从离子互作及平衡的角度开展不同缺素条件下柑橘叶片离子组成差异性响应的研究，对柑橘营养诊断与养分平衡管理具有现实的指导意义。
植物体内离子组成一般处于稳定状态，当植物受到气候变化以及非生物胁迫，如盐碱、干旱、元素缺乏等，植物体内离子组成则会发生变化，以维持矿质元素之间的平衡关系[4]。因此，预测植物不同的离子组成与它们所处的不同外部环境有关[5]，可以将植物离子组成作为反映植物生理状态的一个指标[6]，例如Baxter等[3]通过离子组成测定成功对缺铁和缺磷拟南芥进行了营养诊断。廖欢等[7]在盐碱胁迫条件下发现不同品种的棉花植株均吸收较多的Na，导致植株根、茎、叶中的N、P、K、Ca、Mg等离子平衡遭到严重破坏，进而影响植株的生长及叶片叶绿素含量。锌过量降低茶树根系对P、S、Al的吸收，且使根、叶中的Cu和Zn含量下降[8]。缺硼导致油菜地上部中Cu、Fe、Mg、P和Zn含量显著增加[9]；高硼对脐橙幼苗根和叶中B、Mn、Fe、Cu、Zn、Mo等元素含量产生显著影响[10]。另外，低磷降低油菜中Ca、Cu、K和P含量，且促进B、Fe、Na、Zn往地上部分配[11]。元素丰缺不仅对植物体内养分元素含量和离子组成产生影响，对元素间互作关系也有一定的影响。发现不同形态砷胁迫的水稻中Mg和Mn以及P和Fe之间存在较强的相关性，砷胁迫抑制了根系中K、Zn、Sr的积累而增加了Fe和Ba的积累[12]。磷缺乏导致雌雄青杨离子组差异表现出组织特异性，根和叶片中元素含量也发生显著变化。元素间关系表现为S、Mg和Ca具有类似的正相关性，Mn、Zn、Fe和Ca之间具有类似的负相关性，P、K和Na之间也具有类似的负相关性[13]。综上，单一元素胁迫会导致植株离子组成发生明显变化，而离子组成对于研究植株体内离子互作与相关性具有重要意义，但在果树上关于元素缺乏对植株叶片离子组成影响的报道较少。目前尚不明确在柑橘不同叶龄叶片中是否存在元素之间的互作关系，不同元素缺乏后必需矿质元素组成是否存在差异性响应。
柑橘的生长发育依赖于必需矿质营养元素之间的平衡[14]，元素的缺乏或过量均会抑制柑橘的生长发育，进而影响最终的产量和品质[15-16]。尽管元素缺乏对柑橘生长发育影响的报道较多，但多集中于生理代谢指标和对产量及品质的影响，幼树期短时间缺乏必需大量元素对植株生长的影响程度及其与元素组成间的关系研究较少。因此，本研究以纽荷尔脐橙幼苗为试材，设置缺氮、缺磷、缺钾、缺钙和缺镁处理，进行相对短时间处理(12周)，通过测定不同叶龄叶片的离子组成并结合多元统计分析，来揭示大量元素缺乏在短时间内对脐橙幼苗生长的影响程度，不同元素缺乏后在离子组成水平上的差异性响应及不同叶龄叶片的离子组成差异，旨在为脐橙幼苗时期平衡施肥管理提供一定的理论依据。
1. 材料与方法
1.1 试验材料
在赣南师范大学盆栽场进行了砂培试验，供试材料为2020年7月份嫁接的枳[Poncirus trifoliate (L.) Raf.]砧纽荷尔脐橙(Citrus sinensis Osbeck ‘Newhall’)幼苗。选取砧木粗度(直径6～8 mm)及高度(14～16 cm)相对一致且生长良好的嫁接苗，洗净附土，重剪地上部和根部，地上部只留一个梢，根部稍作修剪后于2021年4月19日移栽至盛有7.5 L石英砂的不透光塑料盆中，用黑色的板子在盆上遮挡，以防太阳直射，在大棚中避雨栽培。
1.2 试验设计
幼苗移栽后仅供应蒸馏水进行炼苗，3天后开始进行处理。试验共设置6个处理：全量营养对照(CK)、缺氮(−N)、缺磷(−P)、缺钾(−K)、缺钙(−Ca)、缺镁(−Mg)，每个处理4个重复，每个重复2株。对照和缺素营养液参考Hoagland等[17]配方，用1/4浓度的大量元素和1/2浓度的微量元素培养3周后，用1/2浓度的大量元素和全浓度微量元素营养液培养。
1.3 相对叶绿素含量测定
使用便携式叶绿素测定仪(SPAD-502Plus，JPN)，每周分别测量一次老叶(缺素处理前保留的叶片，从第2周开始测定)和新叶(缺素处理后新抽出的叶片，从第6周开始)相对叶绿素含量。每处理测量8株，每株老叶测量的是移栽前保留叶片从上往下数第3、4片，新叶第一次测量时选择完全展开的叶片两片，对叶片进行标记，之后长期监测；每片测4个点，最后取平均值。
1.4 测量指标与方法
培养12周后收样，将叶片分为老叶(缺素处理前保留的叶片)和新叶(缺素处理后新抽出的叶片，叶龄约为2个月)，用超纯水清洗干净，擦干后称取鲜重，然后置于105℃烘箱中杀青15 min，75℃烘干至恒重，称取干重。将烘干后的样品磨碎，贮藏于密封袋备用。每份粉碎干样称取0.20 g左右，先在电炉上碳化直至无黑烟，随后放入马弗炉中500℃灰化6 h，用10 mL 5% HNO3溶解，用电感耦合等离子体质谱仪(ICP–MS, Agilent 7900, USA)测定P、K、Ca、Mg、B、Mn、Fe、Cu、Zn、Mo等元素的含量。全氮采用H2SO4–H2O2消煮，全自动智能化学分析仪(Smartchem200，FR)测定氮含量。
1.5 数据处理与分析
叶片元素含量用相对含量表示，即各处理元素含量与相应的对照植株元素含量的比值，可以更直观的表征缺素对叶片元素含量的影响程度。采用Excel 2019软件对数据进行处理和绘图，采用SPSS 21统计分析软件对数据进行差异显著性检验(最小显著差异法)和相关性分析(皮尔逊相关系数法)，用origin 2019对数据进行主成分分析，绘制热图。
2. 结果与分析
2.1 营养液氮、磷、钾、钙、镁缺乏对脐橙幼苗生物量的影响
与对照相比，N、P、K、Ca、Mg缺乏使脐橙幼苗整株总生物量依次显著降低43.2%、38.4%、33.5%、26.7%、15.7% (图1)，以氮缺乏下降最多而镁缺乏下降最少；N、P、K、Ca、Mg缺乏使脐橙幼苗新叶生物量较对照依次下降77.6%、63.3%、50.6%、35.6%、28.4%，且以氮缺乏下降最多而镁缺乏下降最少，而老叶依次下降12.2%、4.2%、11.8%、21.5%、5.2%，且以钙缺乏下降最多而磷、镁缺乏下降最少。因此，N、P、K、Ca、Mg缺乏均显著抑制脐橙幼苗生长，其中抑制作用以氮缺乏较大而镁缺乏较小，对新叶的影响较大而对老叶的影响较小。
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图 1 不同处理脐橙幼苗和叶片干物重注：柱上不同小写字母表示处理间差异显著 (P<0.05)Figure 1. Dry matter weight of navel orange seedling and leaves under different treatmentsNote: Different lowercase letters above the bars indicate significant difference among treatments (P<0.05)2.2 氮、磷、钾、钙、镁缺乏对老叶和新叶相对叶绿素含量动态变化的影响
与对照相比，N、P、K、Ca、Mg缺乏2周使老叶相对叶绿素含量均出现降低的趋势，随后各处理(包括对照)老叶相对叶绿素含量随时间均呈现持续下降的趋势，其中以缺氮下降的幅度最为显著(图2)。培养到3～4周时，各处理植株开始抽新梢，因此在第6周时新叶已经展开，此时开始测定新叶的相对叶绿素含量。缺氮处理新叶相对叶绿素含量前期相对稳定，从第7周开始即随时间逐渐下降；而磷、钾、钙、镁缺乏的新叶相对叶绿素含量则随时间呈上升趋势(除缺磷在最后出现下降)，但均低于对照(图2)。结果表明，N、P、K、Ca、Mg缺乏均影响脐橙幼苗叶片相对叶绿素含量，其中缺氮对老叶和新叶均影响最大，缺镁对老叶影响较大而对新叶影响较小。
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图 2 不同处理老叶和新叶相对叶绿素含量动态变化Figure 2. Changes in relative chlorophyll contents in old and new leaves under different treatments2.3 氮、磷、钾、钙、镁缺乏对老叶和新叶元素相对含量的影响
与对照相比，缺氮处理老叶P和Fe含量增加，N、Ca、Mg、Cu和Mo含量降低(表1)；而缺氮新叶B和Mn含量增加，N、Ca、Fe、Cu和Mo含量降低(表2)。缺磷处理老叶Mn和Fe含量增加，P、K、Mg和Mo含量降低；缺磷新叶B含量增加，P、K、Ca、Fe、Cu和Mo含量降低。缺钾处理老叶Ca、Mg、B、Mn、Fe和Zn含量增加，K和Mo含量降低；缺钾新叶P、K、Mg、Mn和Fe含量降低。缺钙处理老叶P含量增加，N、K、Cu、Zn和Mo含量降低；缺钙新叶P、Mg和B含量增加；N、Ca、Fe、Cu、Zn和Mo含量降低。缺镁处理老叶K含量增加，Ca、Mg、Zn和Mo含量降低；缺镁新叶K和B含量增加，Ca、Mg、Cu、Zn和Mo含量降低。
表 1 老叶各处理元素含量与对照相应元素含量的比值Table 1. The ratio of the element concentration of each treatment to the corresponding element concentration of the control in the old leaves元素
ElementCK −N −P −K −Ca −Mg N 1 ab 0.71 d 1.06 a 0.97 b 0.81 c 0.96 b P 1 b 1.17 a 0.69 c 1.01 b 1.28 a 1.02 b K 1 b 1.05 ab 0.73 d 0.29 e 0.84 c 1.11 a Ca 1 b 0.90 c 0.95 bc 1.11 a 0.96 bc 0.91 c Mg 1 b 0.79 c 0.85 c 1.39 a 0.99 b 0.46 d B 1 bc 1.08 ab 1.08 ab 1.16 a 1.08 ab 0.91 c Mn 1 b 1.03 ab 1.13 a 1.11 a 0.98 b 0.95 b Fe 1 c 1.15 b 1.19 ab 1.32 a 1.11 bc 1.13 bc Cu 1 a 0.88 b 0.98 a 0.93 ab 0.68 c 0.93 ab Zn 1 b 1.08 ab 1.03 b 1.14 a 0.78 c 0.76 c Mo 1 a 0.76 b 0.78 b 0.37 c 0.36 c 0.42 c 注：同行数据后不同小写字母代表同一元素不同处理间差异显著 (P<0.05)。
Note: Values followed by different small letters in a row indicate significant difference among treatments for the same element (P<0.05).表 2 新叶各处理元素含量与对照相应元素含量的比值Table 2. The ratio of the element concentration of each treatment to the corresponding element concentration of the control in the new leaves元素
ElementCK −N −P −K −Ca −Mg N 1 a 0.47 c 1 a 0.92 ab 0.86 b 0.96 a P 1 bc 1.08 b 0.44 e 0.82 d 1.20 a 0.93 c K 1 b 1.07 b 0.78 c 0.24 d 1.06 b 1.19 a Ca 1 a 0.86 b 0.75 c 0.96 a 0.73 c 0.80 bc Mg 1 bc 1.11 ab 0.93 c 0.78 d 1.19 a 0.39 e B 1 c 1.55 a 1.26 b 0.97 c 1.20 b 1.20 b Mn 1 bc 1.51 a 1.04 b 0.83 d 0.87 cd 0.89 bcd Fe 1 a 0.86 b 0.88 b 0.84 b 0.85 b 1.03 a Cu 1 a 0.43 e 0.62 d 0.93 ab 0.82 c 0.86 bc Zn 1 a 1.04 a 0.98 a 1.04 a 0.78 b 0.84 b Mo 1 a 0.75 b 0.84 b 1.08 a 0.79 b 0.84 b 注：同行数据后不同小写字母代表同一元素不同处理间差异显著 (P<0.05)。
Note: Values followed by different small letters in a row indicate significant difference among treatments for the same element (P<0.05).2.4 老叶和新叶中必需矿质元素的相关性
分别对脐橙幼苗老叶和新叶必需矿质元素进行皮尔逊相关性分析(图3)。结果显示，老叶中呈显著正相关的元素有12对，呈显著负相关的元素有10对(图3a)；新叶中呈显著正相关的元素有10对，呈显著负相关的元素有8对(图3b)；与老叶相比，新叶中元素相关性的对数更少，说明氮、磷、钾、钙、镁缺乏可能引起新叶元素间关系变的更为复杂。老叶和新叶中元素相关性表现一致且均为正相关的是N-Cu、N-Ca、Mg-Mn和Cu-Mo，均为负相关的是K-Zn。在老叶和新叶中元素相关性表现不一致的是K-Fe和K-B，老叶中为负相关而新叶中为正相关。
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图 3 叶中必需矿质元素的离子相关性网络注：黑色表示正相关，红色表示负相关，虚线表示在0.05水平相关，实线表示在0.01水平相关Figure 3. Ion correlation network of the essential mineral elements in the leavesNote: Black indicates positive correlation, red indicates negative correlation, dotted line indicates correlation at 0.05 level, solid line indicates correlation at 0.01 level同一元素在老叶和新叶间相关性结果(图4)显示，N、P、K、Ca、Mg在老叶和新叶间均呈显著正相关，其中N、P、K的相关性更强。微量元素Zn在老叶和新叶间呈显著正相关，而Fe在老叶和新叶间呈显著负相关，其余微量元素在老叶和新叶间相关性较弱。
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图 4 必需矿质元素在老叶和新叶间的相关性注：OL—老叶；NL—新叶。绿色为正相关，红色为负相关，颜色越深则表示相关性越强Figure 4. Correlation of the essential mineral elements in old leaves versus new leavesNote: OL—Old leaves; NL—New leaves. Green color represents positive correlation, red color represents negative correlation, and the darker the color, the stronger the correlation2.5 必需矿质元素的多元统计分析
依据必需矿质元素组成对不同处理叶片分别进行层级聚类和主成分分析，聚类结果显示老叶和新叶被明显分成两个大类，每个大类可分为若干个亚类，可区别出氮、磷、钾、钙、镁缺乏等各处理(图5)；主成分分析结果也显示，第一主成分(PC1)能够解释总体数据55.4%的变异，明显将老叶和新叶区分开(图6a, b, c)。主成分载荷及元素聚类结果均显示，必需矿质元素被分成了3组(类)，组Ⅰ包括N、Cu，组Ⅱ包括P、K、Mg、Mo，组Ⅲ包括Ca、Mn、Fe、Zn、B (图6d)。组Ⅱ和组Ⅲ的元素明显区分开老叶和新叶，组Ⅰ的元素N和Cu使缺氮的新叶明显区别于其他处理。
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图 5 不同处理叶片必需矿质元素热图分析注：CK—对照；−N—缺氮；−P—缺磷；−K—缺钾；−Ca—缺钙；−Mg—缺镁；OL—老叶；NL—新叶；1～4代表4个重复Figure 5. Heatmap analysis of the essential mineral elements in leaves under different treatmentsNote: CK—Control; −N—N deficiency; −P—P deficiency; −K—K deficiency; −Ca—Ca deficiency; −Mg—Mg deficiency; OL—Old leaves; NL—New leaves; 1−4 indicate four replicates![]()
图 6 不同处理叶片必需矿质元素主成分分析得分图(a～c)与载荷图(d～f)注：(a)、(b)和(c)分别为全部叶片、老叶和新叶得分图，(d)、(e)、(f) 分别为全部叶片、老叶和新叶载荷图Figure 6. The score plot (a−c) and loading plot (d−f) from principal component analysis of the essential mineral elements in leaves under different treatmentsNote: (a), (b) and (c) are the score plots of all, old and new leaves, and (d), (e) and (f) are the loading plots of all, old and new leaves为进一步明确氮、磷、钾、钙、镁缺乏的离子组成差异，分别对老叶和新叶必需矿质元素进行主成分分析。得分图显示无论老叶还是新叶，都能明显区分开氮、磷、钾、钙、镁缺乏与对照等各处理；老叶中第一主成分(PC1)能够解释总体数据38.1%的变异，非常明显将缺钾处理与其他处理区分开，缺钾对老叶K、Mo、Fe、Mg影响程度较大；新叶中PC1解释了总体数据38.8%的变异，非常明显将缺氮处理与其他处理区分开，缺氮对新叶N、Cu、B、Mn影响程度较大。上述结果表明，老叶和新叶必需矿质元素离子组成存在明显差异，且氮、磷、钾、钙、镁缺乏导致叶片离子组成出现差异性响应。
3. 讨论
3.1 氮、磷、钾、钙、镁缺乏在短时间内对脐橙幼苗生长的影响程度存在差异
氮、磷、钾、钙、镁缺乏均显著抑制脐橙幼苗生长，对新叶影响较大而对老叶影响较小，可能与老叶是在缺素胁迫前就已发育成熟，而新叶是在胁迫处理之后才长出有关。从整株生物量积累来看，缺氮对脐橙幼苗生长发育的影响程度最大，其次是缺磷，然后是缺钾，这与鲁剑巍等[15]的研究结果一致。氮是构成叶绿素和蛋白质等生物大分子的结构成分，缺氮严重影响叶绿素的生物合成[18]。对温州蜜柑的研究表明，叶绿素含量与叶片氮含量呈显著正相关关系[19]。本试验中缺氮显著降低了老叶和新叶中的氮含量(表1和表2)，从而严重抑制叶绿素的合成(图2)，进而影响叶片的光合作用，导致干物质积累受到明显抑制(图1)。相较于其他缺素处理，缺镁对脐橙幼苗新叶及整株生物量影响最小，这与Courbet等[20]在油菜和小麦上的研究结果一致，短时间镁胁迫对植株生物量影响较小，可能与缺镁导致新叶叶绿素的下降程度较小有关(图2)。以上结果说明，大量元素缺乏在短时间内对脐橙幼苗生长及叶绿素含量的影响程度存在差异，缺氮对脐橙幼苗生长及叶绿素含量的影响程度最大，这也支持了生产上在苗期管理时重视氮肥施用的观点。其他元素缺乏对脐橙幼苗干物重的影响程度虽然低于缺氮，但均影响了叶绿素的含量，最终也会较大程度上影响光合产物的形成。因此，脐橙苗期管理在重视氮肥的基础上注意各养分的平衡供应，这是建立丰产果园的基础。
3.2 氮、磷、钾、钙、镁缺乏改变了脐橙幼苗叶片的离子组成
聚类及主成分分析结果均表明，脐橙幼苗老叶和新叶必需矿质元素的离子组成存在明显差异。由于元素在植物体内的移动不同，移动性强的元素在新叶中含量相对较高，而移动性弱的元素在老叶中含量相对较高，元素移动特性是导致老叶和新叶离子组成存在差异的主要原因[21-22]。氮、磷、钾、钙、镁缺乏导致叶片离子组成出现差异性响应。缺钾对老叶离子组成影响较大，使老叶8种元素含量与对照相比发生显著变化，Ca、Mg、B、Mn、Fe和Zn含量增加，K和Mo含量降低。由于钾在植物体内移动性较强，缺钾后老叶中的钾被转移，导致钾含量显著降低。而钾在植物体内具有维持电性平衡和渗透调节的功能[23]，因此缺钾导致老叶离子稳态发生较大变化。缺氮对新叶离子组成影响较大，使新叶N、Ca、Fe、Cu和Mo含量降低，B和Mn含量增加，原因可能在于缺氮植株在胁迫处理7周以后，叶片黄化且不再抽出新梢，新叶生长受到明显抑制，导致新叶离子稳态发生较大变化。当然，换一个角度来看，也有可能存在这种情况，即缺氮对新叶离子组成影响较大，从而严重影响了新叶的生长发育，导致缺氮对新叶生物量影响最大，但是具体内在调控机制尚需深入研究。此外，还发现缺钙时Ca含量在新叶中降低，老叶中没有变化，而N、Cu、Zn、Mo含量在老叶和新叶中均降低；缺氮处理老叶和新叶N、Ca、Cu、Mo含量也均降低。上述结果表明N和Ca之间关系紧密，氮和钙缺乏均会导致脐橙叶片N、Cu和Mo含量的降低，说明N和Ca之间可能存在一定的协同作用[24]，与元素间相关关系的分析结果一致(图3)。缺镁导致老叶和新叶中Ca、Mg、Zn、Mo含量均降低，但K含量在老叶和新叶中均增加；缺磷不仅使脐橙幼苗新叶和老叶中P含量降低，也使K和Mo的含量显著降低。综上，某一元素缺乏时不仅导致该元素在叶片中的含量降低，也会导致其他元素含量发生明显变化。因此在进行叶片营养诊断时发现某一元素含量低，可能是因为缺乏该元素，也可能是由于其他元素缺乏而引起的该元素含量降低，所以在对植物进行叶片营养诊断时需考虑上述原因，在必要时进行离子组成整体分析，这在实践中对柑橘缺素营养诊断及平衡施肥具有一定的指导意义。
3.3 氮、磷、钾、钙、镁缺乏后叶片必需矿质元素间的互作关系
从元素含量来看，缺氮和缺钙处理均使老叶和新叶N、Cu含量同时降低；从聚类和主成分分析结果来看，N和Cu被聚类在一起；从相关性来看N-Cu呈极显著正相关(图3)，说明脐橙幼苗叶片中N-Cu存在较强的协同作用。由于Cu与有机分子有强烈配位作用，而木质部汁液中含有适量的含氮有机物可与Cu2+配位，降低了Cu2+被导管细胞壁的吸附，因此含氮有机物促进了Cu向上运输[25]。在番茄[26]、拟南芥[27]、椪柑[16]、烟草[28]上也发现N与Cu在叶片中的浓度密切相关。Ca与P之间的拮抗作用在番茄[29]和水稻[30]上已被证实，本试验缺钙时老叶和新叶P含量均增加；但是缺磷处理中Ca含量反而降低，推测Ca与P之间的拮抗作用并不是双向的。缺磷处理K含量降低，与玉米[31]和水稻[32]中的研究结果一致，即低磷处理使植株对K的吸收量减少。缺钾处理老叶Mg含量增加，新叶Mg含量降低；而缺镁处理老叶和新叶K含量均增加，同时K与Mg之间的拮抗作用被较多研究证实[33]。本结果表明K与Mg之间的拮抗作用不是双向的，缺镁促进K元素吸收，而缺钾则可能抑制Mg的转运。前人研究发现Ca与Mg存在拮抗关系[34]，与本研究中缺钙使新叶Mg含量增加的结果一致。Ca与N之间的协同作用在较多研究中也被证实，与本试验缺氮处理Ca含量降低，缺钙处理N含量降低结果一致。综上，脐橙幼苗叶片不同元素之间存在不同的互作关系，不同的元素缺乏导致离子组成出现差异性响应。因此，在进行基于离子组水平的叶片营养诊断时，也需考虑叶龄以及元素间的互作关系。
4. 结论
氮、磷、钾、钙、镁缺乏均导致脐橙叶片叶绿素含量降低，植株生长受到抑制，生物量减少，其中以缺氮处理影响最为显著。脐橙幼苗各处理老叶和新叶离子组成差异明显，Ca、Mn、Fe、Zn、B在老叶中含量相对较高，而P、K、Mg、Mo在新叶中含量相对较高，缺钾对老叶必需矿质元素离子组成影响相对较大，而缺氮对新叶离子组成影响相对较大。氮、磷、钾、钙、镁缺乏改变了脐橙幼苗叶片必需矿质元素的离子组成，可能引起新叶元素间的关系更为复杂。
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图 1 不同处理脐橙幼苗和叶片干物重
注：柱上不同小写字母表示处理间差异显著 (P<0.05)
Figure 1. Dry matter weight of navel orange seedling and leaves under different treatments
Note: Different lowercase letters above the bars indicate significant difference among treatments (P<0.05)
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图 2 不同处理老叶和新叶相对叶绿素含量动态变化
Figure 2. Changes in relative chlorophyll contents in old and new leaves under different treatments
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图 3 叶中必需矿质元素的离子相关性网络
注：黑色表示正相关，红色表示负相关，虚线表示在0.05水平相关，实线表示在0.01水平相关
Figure 3. Ion correlation network of the essential mineral elements in the leaves
Note: Black indicates positive correlation, red indicates negative correlation, dotted line indicates correlation at 0.05 level, solid line indicates correlation at 0.01 level
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图 4 必需矿质元素在老叶和新叶间的相关性
注：OL—老叶；NL—新叶。绿色为正相关，红色为负相关，颜色越深则表示相关性越强
Figure 4. Correlation of the essential mineral elements in old leaves versus new leaves
Note: OL—Old leaves; NL—New leaves. Green color represents positive correlation, red color represents negative correlation, and the darker the color, the stronger the correlation
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图 5 不同处理叶片必需矿质元素热图分析
注：CK—对照；−N—缺氮；−P—缺磷；−K—缺钾；−Ca—缺钙；−Mg—缺镁；OL—老叶；NL—新叶；1～4代表4个重复
Figure 5. Heatmap analysis of the essential mineral elements in leaves under different treatments
Note: CK—Control; −N—N deficiency; −P—P deficiency; −K—K deficiency; −Ca—Ca deficiency; −Mg—Mg deficiency; OL—Old leaves; NL—New leaves; 1−4 indicate four replicates
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图 6 不同处理叶片必需矿质元素主成分分析得分图(a～c)与载荷图(d～f)
注：(a)、(b)和(c)分别为全部叶片、老叶和新叶得分图，(d)、(e)、(f) 分别为全部叶片、老叶和新叶载荷图
Figure 6. The score plot (a−c) and loading plot (d−f) from principal component analysis of the essential mineral elements in leaves under different treatments
Note: (a), (b) and (c) are the score plots of all, old and new leaves, and (d), (e) and (f) are the loading plots of all, old and new leaves
表 1 老叶各处理元素含量与对照相应元素含量的比值
Table 1 The ratio of the element concentration of each treatment to the corresponding element concentration of the control in the old leaves
元素
ElementCK −N −P −K −Ca −Mg N 1 ab 0.71 d 1.06 a 0.97 b 0.81 c 0.96 b P 1 b 1.17 a 0.69 c 1.01 b 1.28 a 1.02 b K 1 b 1.05 ab 0.73 d 0.29 e 0.84 c 1.11 a Ca 1 b 0.90 c 0.95 bc 1.11 a 0.96 bc 0.91 c Mg 1 b 0.79 c 0.85 c 1.39 a 0.99 b 0.46 d B 1 bc 1.08 ab 1.08 ab 1.16 a 1.08 ab 0.91 c Mn 1 b 1.03 ab 1.13 a 1.11 a 0.98 b 0.95 b Fe 1 c 1.15 b 1.19 ab 1.32 a 1.11 bc 1.13 bc Cu 1 a 0.88 b 0.98 a 0.93 ab 0.68 c 0.93 ab Zn 1 b 1.08 ab 1.03 b 1.14 a 0.78 c 0.76 c Mo 1 a 0.76 b 0.78 b 0.37 c 0.36 c 0.42 c 注：同行数据后不同小写字母代表同一元素不同处理间差异显著 (P<0.05)。
Note: Values followed by different small letters in a row indicate significant difference among treatments for the same element (P<0.05).
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表 2 新叶各处理元素含量与对照相应元素含量的比值
Table 2 The ratio of the element concentration of each treatment to the corresponding element concentration of the control in the new leaves
元素
ElementCK −N −P −K −Ca −Mg N 1 a 0.47 c 1 a 0.92 ab 0.86 b 0.96 a P 1 bc 1.08 b 0.44 e 0.82 d 1.20 a 0.93 c K 1 b 1.07 b 0.78 c 0.24 d 1.06 b 1.19 a Ca 1 a 0.86 b 0.75 c 0.96 a 0.73 c 0.80 bc Mg 1 bc 1.11 ab 0.93 c 0.78 d 1.19 a 0.39 e B 1 c 1.55 a 1.26 b 0.97 c 1.20 b 1.20 b Mn 1 bc 1.51 a 1.04 b 0.83 d 0.87 cd 0.89 bcd Fe 1 a 0.86 b 0.88 b 0.84 b 0.85 b 1.03 a Cu 1 a 0.43 e 0.62 d 0.93 ab 0.82 c 0.86 bc Zn 1 a 1.04 a 0.98 a 1.04 a 0.78 b 0.84 b Mo 1 a 0.75 b 0.84 b 1.08 a 0.79 b 0.84 b 注：同行数据后不同小写字母代表同一元素不同处理间差异显著 (P<0.05)。
Note: Values followed by different small letters in a row indicate significant difference among treatments for the same element (P<0.05).
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